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​Giberela ou fusariose da espiga do trigo

Schmale III, D.G. and G.C. Bergstrom. 2003. Giberela ou Fusariose. Portuguese translation by Emerson M. Del Ponte, 2006. The Plant Health Instructor. DOI:10.1094/PHI-I-2006-0925-01
Revisado em 2010

DOENÇA: Giberela ou Fusariose da Espiga do trigo

PATÓGENO: Fusarium graminearum (anamorfo)
Gibberella zeae (teleomorfo)
Nota: Diversas espécies de Fusarium causam sintomas da giberela ou fusariose no trigo. Incluem-se, mas não somente essas, Fusarium avenaceum, Fusarium culmorum, e Fusarium poae. Esta lição, entretanto, focará somente em Fusarium graminearum sensu stricto, o agente causal da doença predominante na maioria das regiões do mundo.

HOSPEDEIROS: Trigo (Triticum aestivum), Trigo duro (Triticum durum) e Cevada (Hordeum vulgare), e aveia (Avena sativa). F. graminearum infecta raízes, caules, folhas e tecidos reprodutivos de várias espécies de cereais e gramas.

Autores
David G. Schmale III, Virginia Polytechnic Institute and State University
Gary C. Bergstrom, Universidade de Cornell

Tradutor
Emerson M. Del Ponte, Departamento de Fitossanidade, Faculdade de Agronomia,
Universidade Federal do Rio Grande do Sul, Porto Alegre, RS, Brasil

Giberela ou fusariose do trigo. (Cortesia de G. Bergstrom)
Giberela ou fusariose do trigo. (Cortesia de G. Bergstrom)

A giberela ou fusariose da espiga, causada pelo fungo fitopatogênico Fusarium graminearum, é uma doença devastadora do trigo e da cevada. Espiguetas doentes exibem sintomas de branqueamento prematuro logo após a infecção. O fungo produz uma micotoxina conhecida como desoxinivalenol, considerada uma ameaça significativa à saúde de animais domésticos e seres humanos. Modelos de previsão da doença podem auxiliar a otimizar o manejo da giberela pelo posicionamento de aplicações de fungicidas e biocontroladores.

AGRADECIMENTOS: Os autores agradecem à C. Griffey, M. Keller e M. McMullen pelo auxílio e sugestões na versão atualizada desta lição no ano de 2010.

Sintomas e sinais

Plantas de cultivos cereais (ex. trigo) produzem múltiplos perfilhos, cada um com uma espiga que emerge a partir da base do colmo. A espiga é composta por várias espiguetas posicionadas alternadamente ao longo do ráquis da espiga. Cada espigueta é composta por estruturas florais onde se desenvolvem as sementes. Os primeiros sintomas de giberela são percebidos logo após o florescimento. Espiguetas doentes exibem branqueamento prematuro à medida que patógeno cresce e se dissemina no interior da espiga (Figura 2). Uma ou mais espiguetas localizadas na parte acropetal, mediana ou basipetal da espiga podem se apresentar cloróticas (Figura 3). Com o tempo, o branqueamento prematuro das espiguetas pode progredir para toda a extensão da espiga.

Figura 2. Espiga de trigo exibindo branqueamento prematuro. (Cortesia D. Schmale III)
Figura 2
Figura 3. Branqueamento prematuro de espigas de trigo. (Cortesia G. Bergstrom)
Figura 3

Se o ambiente é quente e úmido, podem surgir agregações de esporos de coloração rosa claro a salmão (esporodóquios) no ráquis e nas glumas das espiguetas (Figura 4).

No final da estação, corpos enegrecidos e esféricos podem se formar sobre a superfície afetada das espiguetas. Estes corpos são as estruturas sexuais do fungo conhecidos como peritécios e que podem ser vistos facilmente em laboratório em meio de cultura cenoura-ágar. (Figura 5).

Figura 4. Esporodóquio de coloração salmão em espiga de trigo. (Cortesia G. Bergstrom)
Figura 4
Figura 5. Peritécio de Gibberella zeae em meio cenoura-ágar. (Cortesia D. Schmale III)
Figura 5

Com o progresso dos sintomas, o fungo coloniza o grão em desenvolvimento que fica enrugado e chocho no interior da espiga (Figura 6). Com freqüência, os grãos infectados têm uma aparência chocha, murcha, variando em coloração de rosada, cinza claro ou castanha. (Figura 7).

Figura 6. Sementes de trigo sadias e gibereladas. (Cortesia D. Schmale III)
Figura 6
Figura 7. Grãos de trigo descoloridos resultantes da infecção pelo fungo causador da giberela. (Cortesia D. Schmalle III)
Figura 7

Biologia do Patógeno

Fusarium graminearum é um ascomiceto que produz esporos sexuais em um saco conhecido como asca. A fase assexual do fungo produz esporos denominados de macroconídios e a fase sexual produz esporos denominados de ascósporos.

Reprodução Assexual

O anamorfo (estágio assexual) do fungo que causa a giberela é Fusarium graminearum. Macroconídios (esporos assexuais) são derivados de células produtoras de conídios denominadas fiálides (Figura 8). Fiálides são massas agrupadas em formato de almofadas conhecidas como esporodóquios. Os macroconídios são hialinos, em formato de canoa, normalmente com cinco ou mais septos.

Figura 8. Macroconídios (seta acima), fiálides (seta no centro) e esporodóquio (seta abaixo) de Fusarium graminearum. (Usado com permissão de Keith Seifert - Department of Agriculture and Agri-Food, Government of Canada, © Minister of Public Works and Government Services Canada, 2003)
Figura 8

Reprodução sexual

O teleomorfo (estágio sexual) do fungo é Gibberella zeae. O gênero Gibberella pertence à família Hypocreaceae, caracterizada por apresentar peritécios de coloração brilhante e que freqüentemente se formam em um estroma (estruturas somáticas onde os corpos de frutificação se desenvolvem). Os peritécios de G. zeae são de coloração negra-azulada na maturação (Figura 9). Os ascósporos (esporos sexuais) se formam dentro de sacos conhecidos como ascas, e são forçadamente liberados do peritécio através de uma pequena abertura conhecida como ostíolo (Figura 10). Os ascósporos variam de hialinos a coloração castanha, levemente curvados e arredondados nas extremidades (Figura 11).

Figura 9. Peritécios negro-azulados de Gibberella zeae. (Cortesia D. Schmale III)
Figura 9
Figura 10. Seção transversal de um peritécio de Gibberella zeae apresentando ostíolo (seta acima) e ascas com ascósporos (seta abaixo). (Com permissão de F. Trail e R. Common. Perithecial development by Gibberella zeae: a light microscopy study. Mycologia 92:130-138. 2000. © Mycological Society of America.)
Figura 10
Figura 11. Ascósporos de Gibberella zeae são levemente curvados e com as extremidades arredondadas. (Courtesia R. Stack)
Figura11

A maioria dos isolados de F. graminearum são homotálicos, o que significa que eles são capazes de se reproduzir sem um parceiro. Isolados heterotálicos, os quais requerem um parceiro compatível para a reprodução sexual, são pouco comuns. Estudos em laboratório, entretanto, têm demonstrado que alguns isolados homotálicos têm a habilidade de se reproduzir com outros isolados compatíveis. O grau com que isso ocorre no campo, em condições naturais, ainda não está esclarecido

Micotoxinas

Muitas espécies de Fusarium (incluindo F. graminearum) produzem micotoxinas - substâncias químicas produzidas por fungos e que são nocivas a animais. Estas substâncias químicas operam na natureza afetando os mecanismos de defensa da planta ou defendendo o fungo contra outros microorganismos. A principal toxina produzida por F. graminearum, em associação com a giberela do trigo e da cevada, é desoxinivalenol (DON). A DON é também chamada de vomitoxina, devido ao seu efeito deletério no sistema digestivo de suínos e outros animais monogástricos. DON causa uma disfunção no funcionamento normal das células pela inibição da síntese de proteínas. Seres humanos que consumirem farinha feita com trigo contaminado com DON, freqüentemente, demonstrarão sintomas de náusea, febre, dor de cabeça e vômito.

A contaminação com DON é medida em partes por milhão (ppm). Níveis de DON em grãos de trigo giberelados (infectados) são freqüentemente altos (>20 ppm). O USDA (Departamento de Agricultura dos Estados Unidos) recomenda que níveis de DON em alimentos para seres humanos não excedam a 1 ppm. A instituição norte-americana FDA (U.S. Food and Drug Administration) possui normativas sobre níveis de DON permitidos em rações para diversos animais: os ruminantes (gado bovino) são os mais tolerantes, enquanto que os suínos são os animais mais sensíveis ao DON na dieta, normalmente recusando rações que contém níveis acima de 1 ppm de DON.

Ciclo da doença e Epidemiologia

Ciclo da Doença
Ciclo da Doença

O Ciclo da Doença

Fusarium graminearum sobrevive ao inverno em resíduos infectados (colmos de milho, palha de trigo e outros hospedeiros) (Figura 12). Nestes, o fungo produz esporos asexuais (macroconídios) que são disseminados para as plantas ou outros resíduos por meio de respingos de chuva ou pela ação do vento. Sob condições de calor e alta umidade, o estádio sexual do fungo (Gibberella zeae) se desenvolve nos resíduos infectados. Peritécios negros se formam na superfíce destes resíduos e, forçadamente, liberam os esporos sexuais (ascósporos) no ambiente (Figura 13). Estes ascósporos, ao encontrarem correntes turbulentas de vento, podem ser disseminados a longas distâncias.

Figura 12. Resíduos de milho colonizados por Fusarium graminearum freqüentemente apresentam coloração rosada. (Cortesia D. Schmale)
Figura 12
Figura 13. Peritécios negro-azulados de Gibberella zeae formados sobre a superfície de resíduos de milho infestados. (Cortesia D. Schmale)
Figura 13

A infecção ocorre quando os ascósporos (e também macroconídios) se depositam sobre espigas suscetíveis de trigo. As anteras extrusadas durante a antese do trigo (florescimento) são consideradas o sítio primário de infecção (Figura 14). Se as anteras são infectadas logo após a extrusão, o fungo irá colonizar e matar as inflorescências e não haverá desenvolvimento de grãos. Inflorescências infectadas mais tardiamente produzirão grãos que serão chochos e enrugados. Os grãos que são colonizados pelo patógeno durante o seu desenvolvimento, embora assintomáticos, podem estar contaminados com a micotoxina DON (Veja Biologia do Patógeno para mais informações sobre micotoxinas).

Figura 14. Espiga de trigo extrusando anteras durante o florescimento. (Cortesia D. Schmale)
Figura 14
Figura 15. Plântulas de trigo necrosadas resultantes de sementes infectadas com Fusarium graminearum (esquerda) em comparação com plantas de uma parcela sadia (direita). (Cortesia G. Bergstrom)
Figura 15

Grãos infectados podem ser usados como sementes. Porém, se estes não forem tratados para se eliminar o patógeno, poderão originar plântulas com necrose (Figura 15). O grau com que isso ocorre no campo depende do percentual de sementes infectadas e das condições de solo que afetam o crescimento e o desenvolvimento das plântulas.

A Aerobiologia de G. zeae

Propágulos viáveis (ascósporos e macroconídios) de Gibberella zeae estão presentes no ar atmosférico antes, durante e após o florescimento do trigo. De maneira geral, a maioria dos esporos disseminados a partir de resíduos de plantas atingem curtas distâncias, porém uma vez que as condições de clima, como vento, sejam favoráveis à disseminação, os esporos podem se disseminar a longas distâncias.

Por meio do uso de aeromodelos controlados remotamente (Figura 16) e barcos equipados com instrumentos para coleta de esporos (Figura 17), cientistas estão estudando a disseminação do patógeno a longa distância. Esporos de G. zeae têm sido capturados a centenas de metros no ar atmosférico acima de culturas agrícolas, florestas e lagos.

Figura 16. Aeromodelos controlados remotamente para a coleção de propágulos aéreos de Gibberella zeae. (Cortesia D. Schmale III)
Figura 16
Figura 17. Barco equipado com instrumento caça-esporo para a coleta de propágulos aéreos de Gibberella zeae. (Cortesia D. Schmalle III)
Figura 17

Há um importante debate sobre a importância relativa do inóculo local versus o inóculo vindo de fontes distantes, no desenvolvimento da doença. Em anos em que as condições climáticas são extremamente favoráveis à disseminação e infecção pelo patógeno, o manejo local de inóculo hibernante (i.e., aração ou mobilização do solo, tratamento de resíduos, etc.) pode ter um impacto desprezível nos níveis de doença, a menos que o manejo seja conduzido em extensas áreas de produção.

O ambiente e a giberela

A infecção é favorecida por longos períodos de molhamento ou alta umidade (>90%) e temperaturas de moderadas a altas (entre 15 a 30°C). Estas condições, quando presentes antes, durante ou após o florescimento favorecem a produção de inóculo, infecção das anteras e a colonização dos grãos.

A giberela é uma doença adequada para se fazer previsões de sua ocorrência devido aos curtos períodos para esporulação e dispersão do patógeno e infecção no hospedeiro, fatores que contribuem para o desenvolvimento da epidemia. Modelos de previsão de giberela foram desenvolvidos e estão sendo aplicados mais amplamente como ferramenta no manejo da doença. Esses modelos incorporam fatores como temperatura, umidade, chuva, produção de inóculo e desenvolvimento da planta para a predição da severidade da giberela.

Manejo da Giberela

Cultivares resistentes de trigo e cevada

Desde 1990, um grande volume de pesquisa tem focado no desenvolvimento e avaliação de cultivares de cereais resistentes e sistemas de manejo integrado para o controle da giberela. Milhares de linhages são inoculadas artificialmente com F. graminearum (Figura 18). Aquelas nas quais se verifica um crescimento reduzido do fungo e baixos níveis de contaminação de sementes com a micotoxina DON são posteriormente selecionadas para estudos adicionais em ensaios de melhoramento genético. Até o momento, fontes que conferem completa resistência à giberela ainda não foram identificadas no trigo. Locus de caracteres quantitativos (inglês: QTL) composto por um ou mais genes, como o Fhb1 derivado da cultivar chinesa Sumai 3, foram identificados no trigo. Entretanto, esses genes conferem resistência apenas parcial à giberela e muitas das fontes iniciais de resistência não são bem adaptadas às regiões produtoras nos EUA. Embora a transferência de resistência de fontes exóticas em cultivares adaptadas esteja sendo feita com sucesso, a identificação e posicionamento estratégico da resistência já presente em germoplasma nativo em cultivares é uma estratégia alternativa. Definitivamente, o controle da giberela para se reduzir a DON abaixo dos níveis tolerados em trigo requer medidas integradas que incluem o desenvolvimento e uso de cultivares com múltiplos genes de resistência e o uso de fungicidas.

Figura 18. Cultivares de trigo inoculadas artificialmente com Fusarium graminearum. A irrigação por aspersão proporciona um ambiente favorável à infecção. (Cortesia G. Bergstrom)
Figura 18

Considerações Agronômicas

A rotação de cultivo (quais culturas são plantadas e quando) e aração (incorporação de resíduos no solo) são práticas que podem afetar a incidência da giberela. Nos anos recentes, a diminuição do uso da aração é apontada como prática que contribui para a ocorrência de epidemias regionais em virtude do aumento dos níveis de inóculo.

Uma vez que o risco de giberela depende das fontes de inóculo, o manejo de resíduos de cereais na superfície do solo pode ou não afetar o nível de giberela. A importância relativa do inóculo local bem o como daquele oriundo de fontes distantes ainda não está completamente determinada. Em regiões onde existem fontes significativas de inóculo aéreo, o manejo local da doença (em uma fazenda isolada) pode não ser efetivo.

Fungicidas

O controle químico, com fungicidas, pode promover controle parcial da giberela e da contaminação com micotoxinas. Fungicidas foliares têm sido usados para o controle da giberela em algumas áreas, os quais são aplicados em torno ao período de florescimento do trigo. Em muitas áreas, os fungicidas são raramente utilizados para controlar a giberela devido ao alto custo, eficácia variável e a natureza esporádica das epidemias. A pesquisa continua a identificar fungicidas que são mais efetivos para o controle da giberela. Muitos fungicidas comerciais que são rotineiramente usados para tratamento de sementes de cereais também reduzem o risco de necrose em plântulas causada por Fusarium. Recentemente (2008), fungicidas registrados reduziram os níveis de DON na ordem dos 50-60% em ensaios cooperativos em vários estados dos EUA.

Controle Biológico

Diversos pesquisadores estão investindo na busca de alternativas viáveis e compatíveis com o ambiente, como os agentes de biocontrole, para o controle da giberela. Agentes de biocontrole podem ter um papel importante na produção orgânica de cereais. Na produção convencional, estes agentes biológicos podem extender a protecção das espigas para além do florescimento da cultura, quando os fungicidas já não podem ser aplicados. Algumas estirpes de bactérias produtoras de esporos (como Bacillus spp.) e leveduras (tais como Cryptococcus flavescens) têm apresentado resultados promissores para o controle da giberela e a redução da contaminação com micotoxinas (Figura 19).

Figura 19. Sob condições de laboratório, altamente favoráveis à giberela, a bactéria biocontroladora, Bacillus subtilis, reduz o crescimento do patógeno fúngico em plantas tratadas (esquerda) comparado com plantas não tratada (direita). (Cortesia D. Schmale III)
Figura 19

Manejo Integrado

O manejo ou a proteção integrada de giberela poderá um dia ser obtida pela combinação do uso de agentes de biocontrole e fungicidas em cultivares de trigo e cevada com níveis aceitáveis de resistência. Modelos de previsão da doença podem auxiliar no manejo da giberela para racionalizar as aplicações de fungicidas bem como dos biocontroladores. A ferramenta "Fusarium Head Blight Risk Assessment Tool" pode ser utilizada para se conhecer o risco relativo de giberela em campos de trigos nos EUA. O programa de iniciativa pública chamado "Scab Smart" fornece, aos produtores de trigo e cevada nos EUA, informações atualizadas sobre as práticas de manejo integrado que podem ser aplicadas nas diferentes regiões produtoras do país. Modelos de previsão servem de auxílio aos produtores na determinação do risco de infecção de giberela na fase de florescimento do trigo, permitindo, assim, a otimização do manejo da giberela com a aplicação de fungicidas em situações em que os modelos indicam o risco à doença, com base em parâmetros ambientais. No modelo para trigo de primavera tem-se a opção de escolha do nível de resistência da cultivar em uso, uma vez que este influencia na estimativa do risco.

Importância

Danos e impacto econômico

A giberela é uma das mais devastadoras doenças de plantas no mundo. O Departamento de Agricultura dos Estados Unidos (USDA) colocou a doença no topo do ranking das mais devastadoras doenças de plantas a atingir os Estados Unidos, desde as epidemias de ferrugem nos anos 1950s. Desde 1990, produtores de trigo e cevada nos Estados Unidos têm perdido cerca de 3 bilhões de dólares devido a epidemias de giberela (Figura 20). O Canadá também tem sofrido severas perdas com a giberela desde 1990.

Figura 20. Grandes epidemias de giberela (vermelho) em trigo e cevada nos Estados Unidos de 1991 a 1996. (Cortesia M. McMullen)
Figura 20

Micotoxinas como ameaça à saúde pública

As micotoxinas produzidas por F. graminearum podem se apresentar como uma séria ameaça à saúde humana e de animais. Grãos infectados pelo fungo podem estar presentes na nossa dieta diária. Isolados do fungo de diferentes países produzem diferentes toxinas, algumas potencialmente mais potentes e perigosas do que as produzidas pelos isolados atualmente presentes nos Estados Unidos.

Os próximos anos

Há um grande receio de que a doença continuará a ser a causa de grandes danos às culturas de trigo e cevada nos Estados Unidos e em outros países, com potencial para impactar o suprimento mundial de alimentos nos próximos anos. Atualmente, os baixos preços das "commodities", o aumento do rigor na tolerância a micotoxinas, bem como a falta de métodos de controle da doença eficientes e econômicos têm tornado inviável a produção de trigo e cevada em muitas áreas da América do Norte. Quem irá produzir os grãos para nossos pães, massas, folhados, e cerveja nos próximos anos (Figura 21)? 

Figura 21. Continuará a giberela do trigo contribuindo para diminuição do suprimento mundial de alimentos? (Cortesia M. McMullen; usado com permissão de Trygve Olson e The Forum de Fargo-Moorhead)
Figura 21

O "US Wheat and Barley Scab Initiative"e

O US Wheat and Barley Scab Initiative (USWBSI) é uma iniciativa com a missão de tentar frear os danos e perdas causados pela giberela do trigo e da cevada nos Estados Unidos. O USWBSI envolve um esforço cooperativo sem precedentes entre vários cientistas das esferas federal, estadual e privada, bem como produtores e indústrias

Referências Selecionadas

Bai, G., and G. Shaner. 1994. Scab of wheat: prospects for control. Plant Disease. 78:760-766.

Del Ponte, E.M., J.M.C. Fernandes, and G.C. Bergstrom. 2007. Influence of growth stage on Fusarium head blight and deoxynivalenol production in wheat. Journal of Phytopathology 155:577-581.

De Wolf, E.D., L.V. Madden, and P.E. Lipps. 2003. Risk assessment models for wheat Fusarium head blight epidemics based on within-season weather data. Phytopathology 93:428-435.

Goswami, R.S., and H.C. Kistler. 2004. Heading for disaster: Fusarium graminearum on cereal crops. Molecular Plant Pathology 5:515-525.

Leonard, K.J., and W. Bushnell. 2003. Fusarium Head Blight of Wheat and Barley. APS Press, St. Paul, MN.

McMullen, M., S. Halley, B. Schatz, S. Meyer, J. Jordahl, and J. Ransom. 2008. Integrated strategies for Fusarium head blight management in the United States. Cereal Research Communications 36:563-568.

McMullen, M.P., R. Jones, and D. Gallenberg. 1997. Scab of wheat and barley: a re-emerging disease of devastating impact. Plant Disease. 81:1340-1348.

Nganje, W.E., D.A. Bangsund, F.L. Leistritz, W.W. Wilson, and N.M. Tiapo. 2004. Regional economic impacts of Fusarium head blight in wheat and barley. Review of Agricultural Economics 26:332-347.

Pestka, J.J., and A.T. Smolinski. 2005. Deoxynivalenol: Toxicology and potential effects on humans. Journal of Toxicology and Environmental Health Part B: Critical Reviews 8:39-69.

Schmale, D.G., and G.P. Munkvold. 2009. Mycotoxins in crops: A threat to human and domestic animal health. The Plant Health Instructor. DOI: 10.1094/PHI-I-2009-0715-01.

Windels, C.E. 2000. Economic and social impacts of Fusarium head blight: changing farms and rural communities in the Northern Great Plains. Phytopathology 90:17-21.

WWW Links associados

Return of an old problem: Fusarium head blight of small grains (Retorno de um velho problema: giberela ou fusariose dos cereais)
http://admin.apsnet.org/publications/apsnetfeatures/Pages/HeadBlight.aspx

United States Wheat and Barley Scab Initiative
http://scabusa.org/

Scab Smart
http://www.ag.ndsu.edu/scabsmart/