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​Requeima (míldio, pt) da batateira e tomateiro

Schumann, G.L. and C. J. D’Arcy. 2000. Requeima (míldio, pt) da batateira e tomateiro. Portuguese translation by Breno Leite, 2007. The Plant Health Instructor. DOI: 10.1094/PHI-I-2007-0718-01
Revisado em 2005.

Doença: Requeima (Míldio, pt)

Patógeno: Phytophthora infestans

Hospedeiros: Batateira (Solanum tuberosum), tomateiro (Solanum lycopersicum, Lycopersicon esculentum) (hospedeiros economicamente importantes)

Autores
Gail L. Schumann, University of Massachusetts, Amherst
Cleora J. D'Arcy, University of Illinois

Tradutor
Breno Leite, University of Florida

Plantas tratadas com fungicida (no fundo) e plantas não tratadas (na frente) durante um teste experimental (cortesia D. Inglis, livre de copyright).
Plantas tratadas com fungicida (no fundo) e plantas não tratadas (na frente) durante um teste experimental (cortesia D. Inglis, livre de copyright).

A requeima (míldio, pt) é a doença que iniciou o período de fome, conhecido como a ‘fome da batata’, que assolou a Irlanda a partir de 1840. A requeima (míldio, pt) foi também a primeira doença para a qual um microorganismo foi determinado como sendo o agente causal, levando assim ao nascimento da fitopatologia como ciência.

Sintomas e sinais

Hastes (caules, pt) e folhas da batateira

A requeima (míldio, pt) da batateira é identificada por lesões marrom-escuras (castanhas-escuras, pt) (Figuras 2,3) nas folhas e hastes (caules, pt). Essas lesões, podem ser de tamanho reduzido a princípio, parecendo encharcadas (húmidas, pt) ou apresentando bordas cloróticas, mas expandem-se rapidamente e se tornam necróticas. Em condições úmidas (húmidas, pt), Phytophthora infestans produz esporangióforos e esporângios na superfície do tecido infectado. A esporulação resulta em um crescimento, de coloração branca nas bordas das lesões, na parte abaxial (inferior) da superfície das folhas (Figuras 4,5,6). A planta inteira pode ser destruída em apenas alguns dias a partir das primeiras lesões (Figura 7), quando há o acúmulo (acumulação, pt) rápido(a) de lesões.

Figura 2. Lesão de requeima (míldio, pt) em folha de batateira (Cortesia D. Inglis, livre de copyright)
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Figura 3. Lesões de requeima (míldio, pt) em batateira. (Cortesia D. P. Weingartner)
Figura 3
Figura 4. Folhas e ramos infectados com Phytophthora infestans. Repare na esporulação (áreas brancas) na superfície da folha. (Cortesia T. Zachman)
Figura 4
Figura 5. Esporulação de Phytophthora infestans em ramos de batateira em casa de vegetação. (Cortesia D.A. Johnson)
Figura 5
Figura 6. Batateira com requeima (míldio, pt). (Cortesia W. E. Fry)
Figura 6
Figura 7. Áreas experimentais com diferentes estágios de destruição. (Cortesia W. E. Fry)
Figura 7

Tubérculos da batateira

Os tubérculos da batateira são infectados no campo quando os esporângios são lavados das folhas e atingem o solo. As infecções geralmente começam nos ferimentos, olhos ou lenticelas dos tubérculos. Os tecidos de tubérculos infectados (Figuras 8,9) apresentam coloração bronzeado-marrom (bronze-acastanhada, pt), avermelhada ou púrpura. A esporulação (Figura 10) pode ocorrer na superfície de tubérculos infectados quando armazenados ou empilhados no campo após a colheita. Os tubérculos infectados são freqüentemente colonizados por bactérias responsáveis pela podridão mole, que rapidamente convertem batatas sadias (sãs, pt) da proximidade em batatas podres. Daí resulta uma massa com um cheiro desagradável e característico que tem de ser eliminada (Figura 11).

Figura 8. Tubérculo de batata com requeima (míldio, pt). (Cortesia D. Inglis, livre de copyright)
Figura 8
Figura 9. Tubérculo de batata infectado com Phytophthora infestans. (Cortesia W. E. Fry)
Figura 9
Figura 10. Esporulação de Phytophthora infestans (áreas brancas) em tubérculo de batata. (Cortesia H. D. Thurston)
Figura 10
Figura 11. Armazém de batatas onde uma pilha de tubérculos entrou em colapso devido a podridão mole causada por P. infestans. (Cortesia W. E. Fry)
Figura 11

Hastes (caules, pt) e folhas de tomateiro

O tomateiro também é susceptível à requeima (ao míldio, pt) e os sintomas foliares são semelhantes. A exemplo do que acontece com a batata, os tomateiros podem ser rapidamente infectados (Figura 12) e destruídos por P. infestans. Esporulação de coloração branca (esporângios e esporangióforos) (Figura 13) pode ser visualizada quando o tempo está úmido (húmido, pt).

Figura 12. Plantas de tomateiro com requeima (míldio, pt) em campo com frutos infectados. (Cortesia D. Inglis, copyright-free)
Figura 12
Figura 13. Esporulação (áreas brancas) na superfície de baixo de folhas de tomateiro com requeima (míldio, pt). (Cortesia J. P. Jones)
Figura 13
Figura 14. Tomate com requeima (míldio, pt). (Cortesia J. P. Jones)
Figura 14

O tomate

Infecções causadas pela requeima (míldio, pt) produzem lesões firmes marrom (castanhas, pt) escuras (Figura 14) que podem aumentar em tamanho e destruir o fruto inteiro. Lesões de requeima (míldio, pt) no tomate são muitas vezes acompanhadas de podridão mole e desintegração, como foi descrito para os tubérculos de batata.

Biologia do Patógeno

Phytophthora infestans
... foi nomeado por Anton deBary. O nome é derivado do grego: Phyto = planta, phthora = destruidor.P. infestans é um membro dos oomicetos (oomicetas, pt), um grupo de organismos genericamente conhecidos como “mofos aquáticos” (“fungos aquáticos, pt”), os quais são relacionados com algas marrons (castanhas, pt). O micélio é hialino e cenocítico (poucos septos) e os núcleos são diplóides. O nome formal deste grupo é oomicota, o qual foi colocado abaixo do Reino Estramenopila dos eucariotos (eucariotas, pt). Os oomicetos não são mais considerados membros do Reino Fungi, muito embora ainda compartilhem muitas das características biológicas, ecológicas e epidemiológicas dos fungos fitopatogênicos.

Reprodução assexuada
P. infestans, um exemplo típico dos oomicetos (oomicetas, pt), produz esporângios em esporangióforos (Figura 15). Os esporangióforos são indeterminados (isto é, crescem e produzem esporângio continuamente). Estas estruturas, em forma de talos, são dispostas de maneira ramificada, o que auxilia na dispersão dos esporângios. Os esporângios podem ser dispersos para campos adjacentes, mas geralmente não sobrevivem viagens de longas distâncias em função da desidratação e exposição à radiação solar.

Figura 15. Esporângio em um esporangioforo de Phytophthora infestans. (Cortesia W. E. Fry)
Figura 15

Em condições em que umidade (humidade, pt) e temperaturas baixas estão presentes, zoósporos serão formados e liberados (Figura 16) a partir de esporângios após aproximadamente duas horas. Em condições de temperatura elevada, esporângios podem se comportar como esporos simples e germinar diretamente (Figura 17). Os zoósporos são biflagelados (dois flagelos) (Figura 18)), sendo o flagelo anterior denominado festão* (forma de festão) e outro, posterior, conhecido como chicote (forma de chicote). Depois de nadar na superfície da planta hospedeira, os zoósporos encistam e infectam a planta.

*Nota do tradutor: Em muitos textos em português ainda se encontra o termo “tinsel” entre aspas referindo-se ao flagelo com forma de festão, porque há relutância de alguns tradutores em usar este termo equivalente em português. O festão é usado para enfeitar árvores de natal. Os mais comuns são prateados ou dourados. Para detalhes sobre anatomia dos flagelos, visite a página: botit.botany.wisc.edu/toms_fungi/mar2001.html

Figura 16. Zoosporos emergindo em um esporângio. (Cortesia H. D. Thurston)
Figura 16
Figura 17. Esporângio germinando. (Cortesia H. D. Thurston)
Figura 17
Figura 18. Zoósporo biflagelado (foto de microscopia eletrônica). (Cortesia M. Brown)
Figura 18
Figura 19. Oosporo com anterídio. (Cortesia Plant Pathology Section, West Virginia University)
Figura 19

Reprodução sexuada

Caso os dois tipos sexuais (A1 e A2) entrem em contacto, a reprodução sexual pode ocorrer. O núcleo do anterídio entra no oogônio. Em seguida ocorre a cariogamia (fusão de núcleos) e um oósporo diplóide de parede espessa (Figura 19) é formado. Antes dos anos 90, somente o tipo sexual A1 estava presente nas áreas de cultivo de batata fora do México (veja Importância histórica), portanto a reprodução sexual não influenciou significativamente o ciclo da doença. Atualmente, o tipo sexual A2 migrou para a maior parte das regiões produtoras de batata e tomate no mundo, e acredita-se que a fase sexual esteja ocorrendo em muitas áreas. Apesar disso, a sobrevivência de P. infestans nos últimos 150 anos, na maior parte do mundo, foi dependente de tecidos de tubérculos infectados (veja Ciclo da Doença).

Ciclo da doença e epidemiologia

Ciclo da doença
Ciclo da doença

Ciclo da doença

Na ausência do estágio de oósporo, Phytophthora infestans sobrevive entre um cultivo de batata e outro como micélio em tubérculos infectados (Figura 9).

Caso tubérculos infectados sejam deixados de lado durante a colheita ou abandonados (Figura 20) nas bordas das áreas de cultivo, esporângios podem ser produzidos sobre os tubérculos infectados ou sobre novos brotamentos (rebentos, pt) na próxima estação de crescimento. Correntes de ar carregam esporângios para áreas com folhas de batata sadias. Em alguns casos, batatas-semente podem ser infectadas (Figura 21). Em armazéns contaminados, cortes recentes sobre tubérculos são especialmente suscetíveis a infecções por esporos trazidos pelo ar.

Figura 20. Tubérculos infectados impropriamente descartados próximo a campo de produção. (Cortesia W. E. Fry)
Figura 20
Figura 21. Transmissão de Phytophthora infestans de um tubérbulo semente infectado para a plântula. (Cortesia D. Inglis, livre de copyright)
Figura 21

Os esporângios germinam indiretamente na presença de água e temperaturas mais baixas (Figura 16) por meio da produção de zoósporos (Figura 18). Em temperaturas mais altas, os esporângios germinam diretamente (Figura 17) por meio de produção de tubos germinativos.

SNovos esporângios são produzidos em esporangióforos vários dias após a infecção (Figura 15) e emergem a partir dos estômatos (estomas, pt). Os esporângios decíduos podem ser dispersos pelo vento ou água para novas partes da mesma planta ou novas plantas.

Os esporângios podem ser levados pela água através do solo e infectam tubérculos. Caso os dois tipos sexuais entrem em contacto, pode ocorrer a formação de oósporos de paredes espessas (Figura 19) que persistem no solo e tecidos da planta. Oósporos usualmente germinam por meio da produção de esporângios (Figura 22).

Figura 22. Oosporo germinando e produzindo um esporângio. (Cortesia W. E. Fry)
Figura 22

Epidemiologia

Temperatura e umidade (humidade, pt) são os mais importantes fatores ambientais que afetam o desenvolvimento da requeima (míldio, pt). Os esporângios são formados na página inferior das folhas (Figura 4) e hastes (caules, pt) infectadas(os) (Figura 5) quando a umidade (humidade, pt) relativa é maior que 90%. A esporulação pode ocorrer entre 3-26°C (37-79°F), mas a temperatura ótima está entre 18-22°C (64-72°F). Os esporângios germinam diretamente via tubo germinativo a 21-26°C (70-79°F). Abaixo de 18° C (65°F), esporângios produzem seis a oito zoósporos, os quais requerem água para se locomover.

Cada zoósporo individualmente é capaz de iniciar uma infecção, o que explica a razão pela qual a doença é mais severa em condições úmidas (húmidas, pt) e frias. Noites frias, dias quentes, períodos estendidos de condições úmidas, devido à chuva ou nevoeiro, podem resultar em epidemias de requeima (míldio, pt). Nessas situações, áreas de cultivo inteiras podem ser destruídas em menos de duas semanas. O fungo pode esporular em tubérculos infectados armazenados em condições precárias de estocagem (armazenamento, pt) (Figura 11), com alta umidade (humidade, pt) . A condensação produz gotas d`água na superfície de tubérculos infectados onde o patógeno pode esporular e contaminar tubérculos adjacentes, ocasionando a destruição de todos os tubérculos armazenados por bactérias causadoras de podridão-mole.

Manejo (Protecção, pt) da Doença

Opções de manejo no pré-plantio (Meios de protecção na pré-plantação, pt)

Cultivares: Não há cultivar de batata que seja imune a todas as linhagens (estirpes, pt) de P. infestans, mas alguns cultivares são mais resistentes que outros (Figura 23). Em clima seco, mesmo níveis baixos de resistência podem reduzir significantemente a severidade da doença. Da mesma maneira, o uso de hospedeiros com maior resistência pode ser combinado com aplicações de fungicidas foliares na hora apropriada de modo a efetivamente manejar (controlar, pt) a doença.

Figura 23. Cultivares de um programa de melhoramento com alto nível de resistência a requeima (míldio, pt) comparado com cultivares comerciais susceptíveis. (Cortesia G. L. Schumann)
Figura 23
Figura 24. Árvores em volta de campo de batata. (Cortesia G. L. Schumann)
Figura 24

Escolha do local de plantio: Boa drenagem e boa circulação do ar deverão auxiliar na diminuição dos níveis de umidade (humidade, pt) na copa (parte aerea, pt) da planta. Campos cercados por árvores (Figura 24) e vegetação densa devem ser evitados. O posicionamento do campo de cultivo pode influenciar a facilidade e freqüência de aplicações de fungicidas.

Rotação de cultura: Rotações de dois ou três anos com culturas que não são hospedeiras do patógeno são recomendadas. Além da batateira e tomateiro, várias ervas-daninhas e plantas ornamentais da família das solanáceas são reconhecidamente suscetíveis à requeima (ao míldio, pt). Se ocorrer reprodução generalizada de oósporos, o planejamento da rotação pode ser modificado para acomodar esta nova fonte de inóculo. O patógeno sobrevive em tubérculos infectados que sofrem deterioração relativamente rápida, mas oósporos podem sobreviver no solo por vários anos.

Eliminação do inóculo sobrevivente: Na ausência de oósporos, tubérculos infectados durante a temporada anterior são a mais importante fonte de inóculo inicial. Tubérculos sobreviventes podem ser encontrados em pilhas de refugo de colheita (Figura 20) e tubérculos deixados no campo após a colheita. Refugos (restos de cultura, pt) devem ser deixados na superfície do solo para serem expostos ao congelamento durante o inverno, transportados por caminhão para aterros, ou enterrados a, pelo menos, 1 metro (3 pés) de profundidade. Os tubérculos também podem ser utilizados para alimentação de animais, desde que sejam utilizados de maneira segura e que sejam depositados sobre superfícies impermeáveis. Plantas voluntárias devem ser destruídas durante a primavera para minimizar o inóculo inicial.

Figura 25. Batatas livres de doença colocadas em uma plantadeira comercial. (Cortesia H. D. Thurston)
Figura 25

Plantio de tubérculos livres do patógeno: Somente tubérculos-semente certificados (Figura 25) devem ser plantados. Entretanto, no presente momento (2005), até mesmo tubérculos-semente certificados podem ter até 1% de incidência de requeima (míldio, pt). Tratamentos com fungicidas estão disponíveis para proteger os tubérculos-semente de cortes recentes.

Manejo (Protecção, pt) em campos estabelecidos de batata

Amontoa: Após a emergência das plantas, solos podem ser aprofundados (armados, pt) em torno da base das mesmas. A amontoa ajuda no controle de ervas daninhas que aparecem prematuramente e minimizam infecções nos tubérculos que podem ser originadas de esporângios que são lavados para o solo, a partir da superfície de folhas infectadas.

Irrigação (Rega, pt): Minimizar o tempo de molhamento das folhas ajuda a prevenir infecção foliar (Figura 26). A irrigação (rega, pt) deve ser programada de tal maneira que a duração do período de orvalho da noite não seja estendido, isto é, não se deve irrigar no fim da tarde, no começo da noite ou pela manhã. Esse cuidado garante que as plantas vão ter tempo para secar. Irrigação (Rega, pt) excessiva pode remover um pouco do solo que cobre (amontoa) a base das plantas, expondo tubérculos a um grande potencial de infecção.

Figura 26. Irrigação em um campo de batata. (Cortesia G. L. Schumann)
Figura 26

Fertilização: Excesso de fertilização por nitrogênio (azotada, pt) aumenta a copa (superficie foliar, pt) das plantas, causa atraso na maturação e pode reduzir a produção. O atraso da maturação resulta em mais exposição das folhas ao potencial de infecção por mais tempo, aumentando o risco de requeima (míldio, pt).

Monitoramento (Monitorização, pt) da doença: Inspeções de campo alertam produtores de que o potencial para ataques severos da doença é eminente. O monitoramente (monitorização, pt) deve ter como alvo as áreas onde a umidade (humidade, pt) persiste (depressões do terreno, perto de cercas e árvores e onde aplicações de fungicidas podem ser dificultadas em função das obstruções (bordas, árvores, postes). Plantas infectadas devem ser queimadas ou enterradas, caso áreas de “alto risco” sejam encontradas. A temperatura da temporada (estação de crescimento, pt), umidade (humidade, pt) relativa, freqüência de chuva são usadas para predizer períodos de infecção, baseado em padrões históricos da evolução da doença. Alguns produtores aplicam fungicidas quando há previsão de que o desenvolvimento da doença é provável, o que pode ser mais arriscado do que aplicações preventivas de fungicidas. Sistemas de previsão (Figura 27) para a requeima (míldio, pt) incluem o sistema Hyre, o sistema Wallin e o BLITECAST que incorpora ambos. Algumas unidades de microcomputadores comerciais estão disponíveis para fazer previsões.

Figura 27. Estação metereológica em campo de batata para monitoramento de condições climáticas e previsão de requeima (míldio, pt). (Cortesia G. L. Schumann)
Figura 27
Figura 28. Aplicação de fungicida em campo de batata. (Cortesia FRAC)
Figura 28

Aplicações de Fungicidas: Aplicações de fungicidas (Figuras 1, 28) representam um importante meio de manejo da requeima (protecção do míldio, pt), particularmente em áreas úmidas (húmidas, pt). Fungicidas de contacto são efetivos e não se tem notícia de que possam resultar em resistência do patógeno depois de muitos anos de uso. Esses fungicidas fazem a cobertura das folhas para prevenir a infecção, mas não podem impedir a infecção uma vez iniciada. Os fungicidas de contacto devem ser aplicados sobre as plantas antes da exposição aos esporos. Fungicidas sistêmicos podem oferecer algum controle pós-infecção.

A maior parte das linhagens (estirpes, pt) de P. infestans recentemente introduzidas representam uma preocupação especial devido à sua resistência ao metalaxyl/mefenoxam. No começo dos anos 90, alguns produtores perderam áreas de plantio (plantação, pt) inteiras (Figura 29) para essas linhagens (estirpes, pt). Autorizações especiais foram emitidas para uso de fungicidas ainda não registrados nos Estados Unidos, mas que estavam disponíveis na Europa e outras áreas. Alguns fungicidas sistêmicos novos, como Acrobat (dimethomorph) e Curzate (cymoxanil), foram recentemente registrados. Além disso, os produtores têm sido estimulados a concentrar no uso profilático de fungicidas de contacto. Alguns produtores rotineiramente utilizam fungicidas de contacto nas fases iniciais da temporada de plantio, porém eles têm que se apoiar nos sistemas de previsão de tempo depois que as plantas amadurecem e a copa das plantas já esta estabelecida.

Figura 29. Destruição total de um campo de batata por requeima (míldio, pt). (Cortesia W. E. Fry)
Figura 29
Figura 30. Chama de fogo matando plantas de batateira antes da colheita. (Cortesia H. D. Thurston)
Figura 30

Manejo (Medidas de controlo, pt) para a colheita e armazenamento

Durante o período de colheita é possível que uma parte das infecções causadas pela requeima ainda estejam nas folhas. Para prevenir que os tubérculos sejam inoculados durante a colheita, as folhas devem ser destruídas a tal ponto que nenhum tecido verde permaneça. No passado, as folhas eram queimadas (Figura 30). Actualmente, utilizam-se herbicidas para garantir a destruição das plantas antes da colheita. Os tubérculos infectados devem ser removidos e eliminados propriamente antes da armazenagem. Tubérculos infectados geralmente não respondem bem as condições típicas de estocagem (armazenamento, pt).

Significância Histórica

A epidemia da requeima (míldio, pt), a partir do ano 1840, deu início à fome que abalou a Irlanda, mas a história da batata como fonte de alimento é muito mais antiga. A batata (Solanum tuberosum) originou-se no alpes andinos, na região do lago Titicaca, entre a Bolívia e o Peru, onde os nativos, durante séculos, selecionaram centenas de cultivares distintos (Figura 31) Muitos cientistas concordam que P. infestans originou-se no México onde ambos os tipos sexuais coexistem. O local e maneira pela qual as plantas e patógenos se encontraram pela primeira vez continuam indeterminado, apesar da epidemia da requeima (míldio, pt) ter sido descrita no nordeste do Estados Unidos em meados de 1843 e na Europa em 1845. As áreas de plantio (plantação, pt) de batata foram comprometidas por anos a fio em decorrência dos frios, chuvosos e “famintos” anos 40.

Figura 31. Mulheres vendendo batatas em um mercado na Colômbia. (Cortesia H. D. Thurston)
Figura 31
Figura 32. Camponeses Irlandeses expulsos de suas terras por não pagar o aluguel. (Cortesia Illustrated London News)
Figura 32

Apesar da maioria da população pobre que dependia da batata como fonte de alimentação ter sofrido com o decréscimo da produção em várias regiões, o desastre foi maior na Irlanda (Figura 32). erca de um milhão e meio de pessoas passaram fome e número similar de pessoas emigrou durante esse período, resultando na maior diáspora (êxodo) de irlandeses com destino a muitas áreas da América do Norte. A exemplo de outros períodos de dificuldades como esse, a política somente aumentou o sofrimento. Durante todo o período de crise muitos irlandeses cultivaram cereais para pagar o aluguel (aluguer, pt) e, apesar dos grãos terem sido colhidos, não foram utilizados como alimento. Os grãos eram exportados para os proprietários ingleses. Na década de 90, muitas reuniões e exposições na América do Norte e Irlanda celebraram o aniversário dos 150 anos da crise.

Figure 33. Anton deBary. (foto APS)
Figura 33

Uma das razões pelas quais a fase inicial da história de requeima (míldio, pt) não ser clara é devido ao fato de que a teoria microbiana não havia ainda sido aceita. Muitos estudos preliminares de várias doenças de plantas haviam sido conduzidos, entretanto os estudos conclusivos de Anton deBary (Figura 33) (Pai da Fitopatologia) finalmente convenceram a comunidade científica de que a esporulação de coloração branca de P. infestans nas plantas infectadas era o agente causal e não resultado de geração espontânea a partir da folhagem em decomposição. Desta maneira, a requeima (o míldio, pt) representa o início oficial da Fitopatologia como ciência. Estes estudos iniciais também contribuíram para a teoria microbiana de Louis Pasteur, que foi proposta 15 anos depois.

Referências Selecionadas

Andrivon, D. 1996. The origin of Phytophthora infestans populations present in Europe in the 1840s: A critical review of historical and scientific evidence. Plant Pathology 45:1027-1035.

D'Arcy, C.J. and D.M. Eastburn. 2000. Late blight. Plants, Pathogens, and People website.http://www.ppp.uiuc.edu/

Eastburn, D.M. and C.J. d’Arcy 1996. Late Blight and the Irish Potato Famine DVD. APS Press (available for purchase at http://my.apsnet.org/ItemDetail?iProductCode=43372​)

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Fry, W.E. and S.B. Goodwin. 1997. Resurgence of the Irish potato famine fungus. BioScience 47:363-371.

Powelson, M.L. and D.A. Inglis. 1998. Potato late blight: Live on the internet. APSnet feature ​article. https://www.apsnet.org/edcenter/apsnetfeatures/Pages/LateBlight.aspx

Stevenson, W.R. 1993. Management of early blight and late blight. Pages 141-147 in: Potato Health Management. R.C. Rowe, ed. American Phytopathological Society Press, St. Paul, MN.