Schumann, G.L. 2000. Cornezuelo del centeno. Trans. Eduardo Gallego & José Sánchez. 2008. The Plant Health Instructor. DOI: 10.1094/PHI-I-2008-0213-01
Actualizado en 2005.
Cornezuelo del centeno
Claviceps purpurea
Centeno (principal hospedante de interés económico), cebada, avena, triticale, trigo y numerosas especies de gramíneas cultivadas y silvestres
Autor
Gail L. Schumann
Universidad de Massachussets (EE.UU.)
Traductores:
Eduardo Gallego & José Sánchez
Área de Botánica, Universidad de Almería (España).
Traducción revisada por Silvina. L. Giammaría, Sección Fitopatología, Estación Experimental Agroindustrial «Obispo Columbres», Las Talitas, Tucumán (Argentina).
Aunque el cornezuelo de centeno causa reducciones en el rendimiento de la cosecha, la importancia de la enfermedad se relaciona sobre todo con los diversos alcaloides tóxicos presentes en los cornezuelos (esclerocios). Los alcaloides pueden causar serios problemas de salud tanto en seres humanos como en animales. Antes de que se comprendiera esta enfermedad, los cornezuelos fueron molidos junto con los granos del centeno y consumidos cuando la harina se utilizó para hornear pan. En la Edad Media, esto condujo a una terrible enfermedad en los seres humanos conocida como el «fuego sagrado» o «fuego de San Antonio». Hoy, el envenenamiento por el cornezuelo del centeno es sobre todo una preocupación para los animales que puedan recibir una alimentación contaminada o pastar donde las hierbas silvestres estén severamente infectadas con el cornezuelo.
(Izquierda) Cornezuelo en centeno. Cortesía de R.A. Kilpatrick. (Derecha) San Antonio. De una xilografía hecha en Alemania alrededor de 1215 d.C. Cortesía del Staatliche Graphische Sammlung München, Munich, Alemania. Dibujado a partir del original.
Síntomas y signos
Claviceps purpurea sólo infecta los ovarios de cereales y otras gramíneas; no afecta a ninguna otra parte de la planta. En los primeros estadios del desarrollo de la enfermedad, aparece a menudo un exudado pegajoso (néctar, melaza o ligamaza) que se compone de la savia del hospedante y los conidios (Figura 2). El ovario infectado es reemplazado por un esclerocio negro purpúreo, denominado en español “cornezuelo” (en referencia a su aspecto de cuerno diminuto) (Figura 3). En inglés se emplea el término francés ergot, que significa espolón. Antiguamente, la gente de Francia observó una cierta semejanza entre los esclerocios y los espolones de las patas de los gallos. El tamaño del esclerocio depende de la planta hospedante, y suele ser de 1 a 5 veces mayor que las semillas del hospedante. Así, los mayores cornezuelos (1-5 cm; 0,5-2 pulgadas) se encuentran en plantas con grandes semillas, tales como el centeno. La gama de hospedantes de C. purpurea se limita mayormente a las gramíneas de la subfamilia Pooideae que se emplean como pastos de estación fría, como los agróstides (Agrostis spp.), las poas (Poa spp.), las festucas o cañuelas (Festuca spp.) o los ballicos o lolium (Lolium spp.).
Figura 2 |
Figura 3 |
Biología del patógeno
Reproducción sexual
Los esclerocios o cornezuelos constituyen la fase de hibernación o supervivencia del hongo Claviceps purpurea (Figura 1). Tras la exposición a temperaturas frías, la humedad estimula la formación de uno o varios estromas diminutos y pedunculados (Figura 4). El acoplamiento sexual, que implica la cariogamia para formar núcleos diploides y la meiosis para retornar al estado haploide, estimula la producción de los cuerpos fructíferos sexuales, los peritecios, y de las esporas sexuales, las ascosporas. En la cabezuela esférica de cada estroma se forman numerosos peritecios (Figura 5). Estos cuerpos fructíferos lageniformes (con aspecto de botella) se llenan de ascos, cada uno de los cuales contiene 8 ascosporas filiformes (largas y delgadas). Por lo general, las ascosporas se descargan con fuerza en el aire.
Figura 1 |
Figura 4 |
Figura 5 |
Reproducción asexual
En cuanto el micelio coloniza el ovario infectado de la flor de la planta hospedante, se producen los conidióforos y los conidios en la superficie del ovario. Los conidios (esporas asexuales), que son haploides, unicelulares y elípticos (Figura 6), se exudan en gotitas de néctar (Figura 7). Las salpicaduras de las gotas de lluvia y los insectos favorecen la dispersión de los conidios.
Figura 6 |
Figura 7 |
Ciclo de la enfermedad y epidemiología
Ciclo de la enfermedadCiclo de la enfermedad
Los esclerocios (cornezuelos) pueden quedarse en el suelo al final de la estación o sembrarse junto con las semillas de los cultivos de cereales o de gramíneas. El esclerocio (o cornezuelo) es la estructura de supervivencia o hibernante de C. purpurea.Se requiere un período de 4 a 8 semanas de clima cercano a la helada para la germinación del esclerocio. Los esclerocios germinan en primavera, justo antes de la floración de los cereales y otras gramíneas. Las ascosporas se descargan en el aire y se diseminan con las corrientes aéreas. Sólo las ascosporas que consiguen llegar hasta el estigma o el ovario de un hospedante pueden causar la infección.
El estigma de una flor de gramínea es grande y plumoso; esto favorece la captura del polen que transporta el viento. Esta misma característica atrapa a las ascosporas dispersadas por el viento. Las ascosporas constituyen el inóculo primario (inicial), y consiguen germinar e infectar el ovario en el plazo de 24 horas.
Figura 7 |
Al cabo de cinco días se forman conidios en la superficie del ovario infectado. Éstos son exudados con un néctar azucarado, viscoso y de color marrón claro a tostado (Figura 7). Los conidios constituyen el inóculo secundario y son dispersados hacia otras flores mediante el contacto físico, las salpicaduras de lluvia y los insectos. Este néctar atrae los insectos a las flores anemógamas. Los insectos contaminados con los conidios pueden visitar las flores sanas, donde se iniciarán las nuevas infecciones. Los conidios procedentes de gramíneas silvestres que hayan sido infectadas por el cornezuelo, particularmente las de los márgenes de cultivos y linderos, pueden ser el inóculo primario en los campos cultivados de cereales y gramíneas.
A su debido tiempo, el ovario infectado se convierte en un esclerocio (o cornezuelo) duro y de color oscuro (Figuras 1,3).
Figura 1 |
Figura 3 |
Epidemiología
Claviceps purpurea es común en aquellos climas templados en los cuales se da el período frío requerido para la germinación de los esclerocios. En climas más cálidos, tales como el del sureste de los Estados Unidos, los esclerocios son colonizados por otros hongos y no sobreviven bien.
Es necesario que llueva o que el suelo presente una humedad elevada para que se forme el estroma y se produzcan las ascosporas. En los granos de los cereales y de muchas otras gramíneas, la resistencia a la infección se desarrolla después de la fertilización. Así, las circunstancias que permitan retrasar o interferir la polinización, como por ejemplo un clima frío y húmedo, pueden aumentar el período de susceptibilidad.
Los conidios suponen un importante medio para la difusión secundaria de esta enfermedad. Cualquier transferencia de este néctar desde las flores infectadas a las sanas puede conducir a la infección. La difusión secundaria puede ocurrir por cualquier medio que lleve conidios hasta las flores sanas, incluyendo las salpicaduras de lluvia, los insectos, el contacto entre espigas y la maquinaria agrícola.
Manejo del cornezuelo del centeno
Prácticas culturales
Puesto que los cornezuelos (esclerocios) no suelen sobrevivir más de un año, la rotación con una planta hospedante no susceptible es una táctica de manejo viable para los cultivos anuales. El arado profundo entierra los esclerocios, por lo que las ascosporas de los estromas no consiguen descargarse en el aire. Aunque el arado profundo sepulta los cornezuelos, muchos cereales se cultivan actualmente con prácticas de “no laboreo” (labranza cero o labranza reducida), mediante las cuales los nuevos cultivos se siembran directamente sobre los rastrojos de la cosecha anterior para reducir la erosión del suelo. Por tanto, la rotación de cultivos es aún más importante cuando no hay opción para un arado profundo.
El cornezuelo es una de las enfermedades más importantes para la producción de semillas de gramíneas pratenses. Puesto que muchas especies de gramíneas son perennes, el laboreo del suelo y la rotación de cultivos no son opciones viables de manejo. Desde la década de 1940, en el noroeste de los Estados Unidos se había practicado la quema de rastrojos para manejar el cornezuelo y otras enfermedades y plagas. Sin embargo, las preocupaciones ambientales han dado lugar a la aplicación de restricciones legislativas a esta práctica agrícola.
Solamente deben sembrarse semillas que estén libres de cornezuelos. Si se emplean semillas que lleven cornezuelos, deben sembrarse por lo menos a 5 cm (2 pulgadas) de profundidad para prevenir que aparezcan los estromas. Las gramíneas silvestres de los márgenes del cultivo se deben erradicar, segar o dejar pastar al ganado, para prevenir la floración (Figura 8).
Figura 8 |
Control químico
Los tratamientos con productos químicos de las semillas o del suelo han permitido inhibir la producción de ascosporas a partir de los esclerocios. Sin embargo, estos tratamientos no resultan económicamente rentables. Recientemente, diversos fungicidas inhibidores del esterol se han aplicado a las flores de gramíneas pratenses para prevenir la infección durante la producción de semillas, pero tales tratamientos no suelen ser rentables para los cereales.
Resistencia genética
El interés por la resistencia genética al cornezuelo ha aumentado desde la década de 1970, y como resultado se han obtenido diversas líneas de trigo y cebada con esterilidad masculina para producir semilla híbrida. El trigo y la cebada son plantas autógamas (se autopolinizan), al contrario del centeno, que requiere una polinización cruzada. Los eficaces sistemas de esterilidad masculina permiten producir semillas híbridas; sin embargo, estas plantas florecen durante más tiempo y continúan siendo susceptibles mientras son fértiles. Por tanto, puede que siga siendo necesaria la aplicación de fungicidas para protegerlas de la infección.
Importancia histórica
Aunque el cornezuelo causa reducciones en la productividad, la preocupación por la enfermedad viene dada ante todo por los diversos alcaloides tóxicos que presentan los esclerocios. Estos alcaloides pueden causar graves problemas de salud tanto en los seres humanos como en los animales. En la Edad Media, una terrible enfermedad humana conocida como "fuego sagrado", "fuego de San Antonio" o “ergotismo” era común aunque imprevisible. Su historia resulta confusa porque los diagnósticos de entonces eran primitivos, por lo que los síntomas que provoca podrían achacarse a otras enfermedades. Los síntomas también variaban dependiendo de qué toxinas, llamadas alcaloides, estaban presentes en los cornezuelos ingeridos, y en qué concentración. Los síntomas más frecuentes incluían extrañas aberraciones mentales, alucinaciones, una sensación de quemazón en la piel o como si los insectos se arrastraran bajo la piel. Las mujeres abortaban con frecuencia, y la fertilidad generalmente se redujo durante los brotes de la enfermedad. Algunas víctimas desarrollaron gangrena debidas a la constricción de los vasos sanguíneos en las extremidades; muchos afectados perdieron pies y manos (Figura 9). En los hospitales dedicados a San Antonio, los enfermos de ergotismo eran cuidados hasta que cesaban sus dolorosos y prolongados padecimientos (Figura 10).
Figura 9 |
Figura 10 |
Los enfermos que se encuentran bajo la influencia de los alcaloides del cornezuelo pueden sufrir convulsiones, accesos maníacos, parecer aturdidos, ser incapaces de hablar o padecer otras formas de parálisis o temblores, y alucinaciones y otras percepciones distorsionadas. Estos comportamientos extraños han sido vinculados con el ergotismo durante la Revolución Francesa y con episodios de brujería acaecidos en Europa y Estados Unidos (en particular, los de Salem, Massachussets). En 1722, Pedro el Grande avanzaba hacia Constantinopla (hoy Estambul) para conseguir un puerto en aguas cálidas, cuando fue detenido en la desembocadura del río Volga por un brote de cornezuelo que envenenó a sus soldados y caballos.
Los cornezuelos se asocian con tanta frecuencia al centeno que fueron incluidos en los primeros dibujos botánicos de esta especie vegetal (Figura 11). Ésta puede ser una de las razones que llevaron a que se tardara tanto tiempo en asociar el fuego de San Antonio y la ingestión de los cornezuelos. El descubrimiento de la causa del ergotismo en 1670 se atribuye a un médico francés, el Dr. Thuillier. El ergotismo se pudo entonces combatir separando los cornezuelos de los granos sanos antes de molerlos.
Figura 11 |
Miles de personas han muerto de ergotismo, y las tasas de mortalidad alcanzaron un promedio del 40% en alguna de las epidemias documentadas del siglo XIX. Incluso después de conocerse la causa del ergotismo, mucha gente pobre carecía de fuentes alternativas de alimento en los años de apogeo del cornezuelo del centeno. Muchas vidas probablemente se salvaron cuando se adoptó como alimento la patata o papa, originaria de América del Sur. En cuanto la patata se convirtió en un elemento básico para los campesinos, la producción de centeno y su enfermedad acompañante, el cornezuelo, decayeron en muchas zonas.
La fascinación por C. purpurea ha dado lugar a su aparición en varias obras de ficción. En 1994, Robin Cook basó su novela "Los archivos de Salem" (en inglés, Acceptable Risk) en un hongo similar al cornezuelo del centeno aislado en Salem (Massachussets). Un personaje en un episodio de la serie televisiva "Expediente X" (en inglés, X-Files) desarrolla comportamientos extraños después de que le hagan un tatuaje coloreado con un extracto de centeno.
Relevancia actual
El cornezuelo reduce la producción porque las semillas o granos son sustituidos por los esclerocios. La enfermedad es más relevante debido a los alcaloides tóxicos producidos por el hongo. Los métodos modernos de limpieza separan los cornezuelos del grano antes de molerse o de que se utilice para la preparación de alimentos para el ganado, pero el proceso es costoso y puede dejar residuos tóxicos. El límite legal del cornezuelo es de 0,3% en peso para el centeno y el trigo y de 0,1% para la cebada, la avena y el triticale. El grano se clasifica como “ergótico” si sobrepasa este nivel y, en ese caso, su valor disminuye. Las toxinas del cornezuelo no se destruyen con la cocción.
Las modernas prácticas de manejo reducen las infecciones del cornezuelo en la mayoría de los cultivos de cereales. De vez en cuando, los animales que se dejan pastar en el campo se envenenan con el cornezuelo presente en las hierbas silvestres, sobre todo después de un clima fresco y húmedo prolongado en primavera. El cornezuelo también puede ser un problema allí donde los ganaderos confían en el heno para la alimentación durante el invierno. Cuando sirve de alimento al ganado, los niveles de cornezuelo mayores de 0,3% en peso pueden provocar la pérdida de las puntas de las orejas y otras extremidades cuando el tiempo es muy frío. El cornezuelo sigue siendo un problema significativo para la producción de semillas de gramíneas por las mermas de producción, creando problemas en la cosecha por culpa de los residuos del néctar, y causando restricciones en el envío de la semilla contaminada a otros países.
Durante siglos, comadronas y doctores han utilizado el extracto del cornezuelo para acelerar el parto o provocar abortos. En la actualidad, el cornezuelo se cultiva deliberadamente en el campo y el laboratorio con propósitos medicinales. Los químicos han estudiado en profundidad los más de 40 alcaloides que produce este hongo, incluida la infame dietilamida del ácido lisérgico (el alucinógeno LSD), sintetizada en 1938. También se han aislado y modificado diversos compuestos para poder aplicarlos como medicamentos en el tratamiento de migrañas y jaquecas, hemorragias posparto y varios desórdenes psicológicos.
Otros hongos relacionados
Cornezuelo del sorgo. Varias especies de Claviceps causan la enfermedad del cornezuelo en el sorgo (Figura 12). En 1995, Claviceps africana fue descubierto en Brasil, siendo la primera cita fuera de África y Asia. Se propagó rápidamente por la mayoría de las áreas de cultivo del sorgo de todo el mundo, incluidos los Estados Unidos. Se ha encontrado en las Altas Planicies de Texas, donde se produce el 90% de la semilla híbrida de sorgo de los Estados Unidos y el 35% de la mundial. El ciclo vital es similar al de C. purpurea con el añadido de una segunda fase conídica anemocora (aerotransportada) en la superficie de las gotitas de néctar, además de los conidios pegajosos, lo que contribuye a su rápida dispersión. La toxicidad en animales parecía de poca importancia en los estudios de alimentación efectuados con anterioridad, pero la reciente amenaza de esta enfermedad en todo el mundo ha llevado a realizar nuevos estudios para determinar si el hongo es verdaderamente una amenaza para la salud animal en las áreas donde la enfermedad se está extendiendo (véase información adicional en el artículo de APSnet Feature http://admin.apsnet.org/publications/apsnetfeatures/Pages/Ergot.aspx.)
Figura 12 |
Endófitos de gramíneas..Los pastos más competitivos y tolerantes a la sequía y a los insectos han hecho enfermar a los animales herbívoros. La investigación pertinente reveló la presencia de simbiontes fúngicos que se denominaron hongos endófitos (Figura 13). Éstos resultaron ser hongos pertenecientes a la misma familia que el cornezuelo del centeno (Clavicipitaceae).
Figura 13 |
Figura 14 |
Los hongos endófitos producen alcaloides similares a los del cornezuelo del centeno, dando como resultado diversas enfermedades animales tales como la "festucosis" (en inglés: fescue toxicosis) o la "modorra del ballico o lolium" (en inglés: ryegrass staggers). Los síntomas son similares a los del ergotismo en el hombre. Puesto que estos hongos se suelen transmitir únicamente por las semillas, se debe tener cuidado de que los endófitos no estén presentes en la semilla usada para la siembra del forraje. Por otra parte, los hongos endófitos son beneficiosos para algunas especies pratenses porque confieren tolerancia a diversas enfermedades y a la sequía, y se utilizan como controladores biológicos de las plagas de insectos filófagos (Figura 14).
Figura 15 |
Una especie de hongo endófito de gramíneas, Epichloë typhina, puede producir una etapa sexual externa que detiene el desarrollo de las semillas de la planta, causando la enfermedad llamada "estrangulamiento" (en inglés: choke) (Figura 15). Esta enfermedad puede limitar la producción de semillas por parte de la gramínea que se encuentra reforzada por el endófito. |
Bibliografía seleccionada
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