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Impactos del Código Internacional de Nomenclatura para Algas, Hongos y Plantas (Código Melbourne) en los Nombres Científicos de Hongos Fitopatógenos

Zhang, N., Rossman, A. Y., Seifert, K., Bennett, J. W, Cai, G., Cai, L., Hillman, B., Hyde, K. D., Luo, J., Manamgoda, D., Meyer, W., Molnar, T., Schoch, C., Tadych, M., White, J. F., Jr. 2013. Impacts of the International Code of Nomenclature for algae, fungi and plants (Melbourne Code) on the scientific names of plant pathogenic fungi. doi:10.1094/APSFeature-2021-05. APS Feature. American Phytopathological Society, St. Paul, MN. Translated in 2021.

Ning Zhang, Department of Plant Biology and Pathology, Department of Biochemistry
and Microbiology, Rutgers University, New Brunswick, NJ 08901; Amy Rossman, Systematic Mycology & Microbiology Laboratory, USDA-ARS,
Beltsville, MD 20705; Keith Seifert,, Biodiversity (Mycology and Microbiology), Agriculture and Agri-Food Canada,
960 Carling Avenue, Ottawa, Ontario, K1A 0C6; Joan W. Bennett, Guohong Cai, and Bradley Hillman, Department of Plant Biology and Pathology, Rutgers University, New Brunswick, NJ 08901; Kevin D. Hyde, Institute of Excellence in Fungal Research, School of Science, Mae Fah Luang University, Chiang Rai 57100, Thailand; Jing Luo, William Meyer, Thomas Molnar, Mariusz Tadych, and James White Jr., Department of Plant Biology and Pathology, Rutgers University, New Brunswick, NJ 08901; Lei Cai, State Key Laboratory of Mycology, Institute of Microbiology, Chinese Academy of Sciences, West Beichen Road, Chaoyang District, Beijing 100101, China; Dimuthu Manamgoda, Systematic Mycology and Microbiology Laboratory, USDA-ARS, Beltsville, MD, 20705 USA and Institute of Excellence in Fungal Research,
Mae Fah Luang University, Chiang Rai 57100, Thailand; and Conrad Schoch, NIH/NLM/NCBI, 45 Center Drive, MSC 6510, Building 45,
Bethesda, MD 20892

Corresponding author: Ning Zhang zhang@aesop.rutgers.edu

Introducción

El grupo más grande de patógenos de plantas pertenece al Reino Fungi, un grupo de organismos que se estima que tiene entre 1.5 millones o más especies (6,27). La comunicación relacionada con los microorganismos fitopatógenos fúngicos ocurre principalmente a través del uso de nombres científicos que aparecen en revistas y libros en donde se publican los estudios o las investigaciones de los fitopatólogos. Estos nombres que engloban el conocimiento taxonómico (y recientemente filogenético),  mantienen la diferencia entre nomenclatura (el nombre formal de los taxones) y taxonomía (la ciencia que clasifica a los organismos) y están plagados de desafíos. Nuestros intentos humanos para crear unidades de nomenclatura coherentes, que no sean ambiguas y que sean universales para los taxones variables y en evolución caerán inexorablemente en problemas relacionados con la lógica y semántica (31).

Un punto importante para recordar es que el propósito de un nombre es que éste actúa como un símbolo para la comunicación. Los nombres científicos son conceptos abstractos que nos ayudan a hablar de la diversidad que encontramos en el mundo natural, que son usados para hacer generalizaciones confiables acerca de grupos de organismos relacionados, y para almacenaje y recuperación de la información.

Los nombres son herramientas excelentes, pero con nuestra continua refinación y revisión de su aplicación, es esencial recordar  las observaciones de Hey que, “tendemos a no notar que nuestras categorías descansan extensamente dentro de nosotros" y que “ la utilidad y no el establecimiento ontológico, es la clave para nuestra apreciación de los taxones superiores". Los taxónomos modernos incluyen muchas características bioquímicas, ecológicas, fisiológicas y moleculares para delinear nuevas especies y géneros, lo cual proporciona mayores percepciones en la historia evolutiva, pero con frecuencia requiere de un restablecimiento de la nomenclatura.

A pesar del deseo de estabilidad, los desacuerdos acerca de la delimitación de especies y géneros persistirán. Esto significa que los nombres científicos continarán cambiando y que la frustación de quienes utilizan los nombres también persisitirá.

Históricamente, las reglas que gobiernan  cómo nombrar a los hongos son establecidas por los Códigos Internacionales de Nomenclatura Botánica, los cuales son revisados en cada Congreso Botánico Internacional (realizado cada seis años). Recientemente, cuatro cambios principales en las reglas que afectan la asignación de nombres a los hongos fueron realizadas en el XVIII Congreso Internacional de Botánica efectuado en Melbourne, Australia, en 2011,  y ha sido publicado como parte del Código Internacional de Nomenclatura (ICN) para algas, hongos y plantas, también conocido como el Código Melbourne (48).

La versión en línea de este código está disponible en www.iapt-taxon.org/nomen. El Código Melbourne tiene implicaciones significativas para los nombres científicos especialmente para aquellos que causan enfermedades en plantas y además son de preocupacion para los fitopatólogos. En este artículo, describimos los principales cambios en la nomenclatura de hongos. También explicamos los impactos de estos cambios en nombres de hongos dando ejemplos de hongos asociados a plantas. Finalmente, discutimos posibles enfoques sobre como tratar a los nombres de los hongos en este periodo de transición.​​

Principales cambios en el código Melbourne​

(i) A partir de enero 1, 2012, se permite la publicación electrónica de nuevos nombres científicos en documentos en formato portátil (pdf por sus siglas en inglés) en publicaciones en línea con un número serial estándar Internacional (ISSN) o Número de Libro Estándar Internacional (ISBN) (art. 29-31)

Ya no es necesario para nuevos nombres que aparezcan en materiales impresos para que sean publicados efectivamente. Sin embargo, la publicación de nombres en reuniones públicas, en colecciones o en jardines abiertos al público, o por medio de microfilm hecho de manuscritos no es considerada una publicación efectiva (48)

(ii) a partir de enero 1, 2012, el Inglés debe ser usado como una alternativa para el Latin en las descripciones o diagnósticos de nuevos taxones (Artículo 39)

los cambios (i) y (ii) aplican para plantas y algas además de hongos (48).

(iii) A partir de enero 1, 2013, todos los nombres nuevos de hongos, incluyendo nuevos taxones, nuevas combinaciones, nombres en nuevos rangos, y nombres de repuesto, deben tener un identificador otorgado por un depósito reconocido (artículo 42)

Este nuevo requisito tomó efecto en enero 1, 2013, después del cual los nombres nuevos de hongos publicados sin un identificador de un depósito reconocido no son considerados como válidamente publicados. Un número único (por ejemplo MB802972) será emitido por Mycobank para cada nombre de hongo registrado, el cual servirá como un identificador para ser citado en la publicación donde sea propuesto el nombre. Recientemente fue decidido que tres depósitos puedan servir como depósitos oficiales de nombres de hongos, esto es, MycoBank, Fungal Name (fungalinfo.im.ac.cn/fungalname/fungalname.html) e Index Fungorum (www.indexfungorum.org) (59).

A partir de enero 1, 2013 el sistema dual para nombrar a los hongos es reemplazado con un nombre científico para cada especie en base  de prioridad. En Códigos Internacionales de Nomenclatura Botánica previos, el Artículo 59 permitía que se aplicarán diferentes nombres para los diferentes estados (hongos pleomórficos) en hongos no formadores de líquenes. El Código Sydney aprobó en 1981 la introducción de términos especializados para los diferentes estados de los hongos  por ejemplo el estado asexual (anamorfo) y el estado sexual (teleomorfo) con el hongo completo y todos sus estados referidos como el holomorfo. La manera correcta de referirse al holomorfo era usar el nombre del teleomorfo (si disponible) preferencialmente (28) Estas prácticas para los hongos ahora están descontinuadas. De acuerdo con el Código Melbourne todos los nombres legítimos de los hongos publicados antes del 1 de enero de 2013 compiten igualmente para priopridad, y el único nombre correcto es ahora el nombre legítimo más antiguo, independientemente del estado en el ciclo de vida de la especie tipo (48)

Sin embargo, para mantener la estabilidad de la nomenclatura en hongos pleomórficos, el artículo 57.2 establece que “… en casos en donde, antes del 1 de enero de 2013, ambos… nombres fueran ampliamente usados para un taxón, nombre del estado asexual-tipificado que tiene prioridad no será desplazado por los nombres sexuales hasta que una propuesta para rechazar al primero… o para rechazar al último… haya sido enviada y rechazada" (48)

El cambio a un nombre científico para cada especie de hongo

La adopción de un nombre científico para cada especie de hongo, alinea a los hongos con los otros grupos de organismos regidos por códigos de nomenclatura incluyendo el Código Internacional de Nomenclatura Zoológica y el Código Internacional de Nomenclatura de Bacterias. Para ningún otro grupo de organismos se han permitido dos nombres científicos para una especie excepto para los fósiles y, sin embargo, esto también cambia con el código Melbourne. También de acuerdo con otros grupos de organismos, el nombre científico correcto para hongos está basado en prioridad, lo que significa que el primer nombre científico que se aplicó a una especie es el nombre que debe ser usado.

El Código Melbourne cubre algas, plantas y todos los grupos tradicionalmente tratados como hongos, por ejemplo el Reino Fungi, stramenopilas tales como los Peronosporales, y los Mixomycetes. A pesar de su relación con los hongos verdaderos, se decidió que el grupo de los Microsporidia deberían continuar regidos por el ICZN (48).

La integración de los nombres científicos de los hongos en un sistema permite que todas las entidades con claras relaciones filogenéticas dentro de un género sean llamadas por el mismo nombre genérico. Previamente, distintos géneros se usaban para los estados sexuales y asexuales de una especie. Por ejemplo, el estado sexual de la especie Cochliobolus miyabeanus produce un estado asexual, llamado Bipolaris oryzae. Para aquellos a los que no les es familiar la historia taxonómica de estos hongos, no es obvio que estos nombres se utilicen para la misma especie, ni es aparente que todas las especies descritas en Cochliobolus tengan un estado asexual en Bipolaris o Curvularia (Fig 1). 

Así como los estudios moleculares revelan cada vez más claras relaciones entre los hongos, el uso de diferentes nombres genéricos para hongos cercanamente relacionados, por ejemplo, especies congenéricas, causa confusión. En algunos casos resulta en una descripción redundante de nombres nuevos de géneros y especies cuando la relación con géneros y especies ya nombrados es ya conocida. Por ejemplo, cuando una especie en reproducción asexual sin un estado sexual conocido era descubierta y se determinaba que filogenéticamente pertenecía a un estado sexual Chrysophorthe, el código de nomenclatura previo (Código Viena) requería que un género distinto fuera descrito para esa especie aunque su relación con el estado sexual fuera conocida.

Entonces el género Crysoporthella fue establecido para una especie claramente realacionada a Chrysoporthe pero que carecía de un estado sexual conocido. Bajo el Código Melbourne, se puede describir una especie asexual en un género en estado sexual y viceversa eliminando entonces la necesidad, por ejemplo, lo que ocurrió con el género Chrysoporthella.

 
Phylogram
Fig. 1. Filograma generado de un análisis de parsimonia basado en datos de secuencia combinada de los genes rDNA ITS  y GPDH. Se muestran valores bootstrap más grandes que 60. CBS 730.96 es el ex-epitipo de Curvularia lunata el cual re​presenta al tipo genérico de Curvularia. Las secuencias de Bipolaris maydis C5 (141-2) fueron obtenidas de Berbee et al. 1999. En el árbol, se utilizó Alternaria alternata EGS 34.0160 como raíz.
 

Para algunos grupos de hongos asociados a plantas, esencialmente no habrá cambios en los nombres científicos porque no tienen ciclos de vida pleomórficos, o los estados alternativos no fueron nombrados. Estos incluyen los straminopilas, Blastocladiomycota, Chytridiomycota, Mucoromycotina, Entomophthoromycotina, Glomeromycota, y la mayoría de los miembros de Basidiomycota con la excepción de algunos hongos que causan royas y especies cercanamente relacionadas a Rhizoctonia.

Incluso entre Ascomycota hay grupos en los cuales los nombres científicos permanecerán sin cambios como en Taphrinomycotina, la mayoría de Pezizales, e incluso algunos de los ascomycetes pleomórficos. Por ejemplo, el nombre genérico Alternaria y la mayoría de especies en él fueron descritas mucho antes de que el género o especie en estado sexual fuera establecida, entonces los nombres científicos en Alternaria permanecerán sin cambios (71). Anisogramma anomala, el patógeno del tizón del este de la avellan, y Cryphonectria parasitica, el hongo del tizón del castaño no cambiarán sus nombres.

En el proceso de adopción de un nombre científico para cada especie de hongo, es inevitable que algunos nombres en uso común tengan que ser cambiados. Con frecuencia los especialistas en diferentes disciplinas prefieren distintos nombres para la misma especie. Por ejemplo, los genetistas se refieren al agente causal del tizón sureño de la hoja del maíz por el nombre derivado del estado sexual Cochliobolus heterostrophus. Bajo códigos de nomenclatura previos, éste era el nombre correcto para referirse a la especie completa (holomorfo). Los fitopatólogos, quienes frecuentemente solo encuentran el estado asexual, prefieren referirse al hongo como Bipolaris maydis.

Aunque habrá una considerable confusión al cambiar los nombres científicos para un organismo que es familiar, el resultado final mejorará la comunicación y una mejor apreciación de todo el hongo sin importar como se manifiesta. Adicionalmente, estos cambios ya están estimulando una amplia investigación en hongos con escasos datos genéticos y filogenéticos, lo que resulta en una aclaración de las relaciones evolutivas. Es nuestra creencia ferviente que, aunque este periodo de transición será un reto, la meta final de contar con un sistema de nomenclatura más estable y simplificado beneficiará a todos los investigadores en hongos que se encuentran trabajando en varias disciplinas.

A continuación están ejemplos de importantes hongos fitopatógenos para los cuales la integración de nombres científicos se ha iniciado. Estos representan diferentes escenarios y demuestran el rango de problemáticas que han sido encontrados para adoptar esta nueva iniciativa. 

Géneros y especies conocidos con listas de próximos nombres científicos: Aspergillus, Penicillium y Talaromyces

Aspergillus, Penicillium y Talaromyces (Eurotiomycetes, Eurotiales) son géneros de mohos bien conocidos en fitopatología, con cientos de especies en cada género, incluyendo muchos fitopatógenos importantes, productores de micotoxinas, hongos industriales y patógenos en humanos y animales. La Comisión Internacional en Penicillium y Aspergillus, una comisión de la Union Internacional de Ciencias Microbiológicas, ha  patrocinado  una serie de reuniones de trabajo y conferencias asociadas (63,64,65), que ha culminado en publicación formal con una lista de nombres en uso actual (54). Los nombres de Aspergillus y Penicillium, precedieron ambos a los nombres de los multiples géneros en estado sexual asociado a cada grupo.

Aspergillus es importante debido a su antigüedad y al rol que una de sus especies jugó en los orígenes de la nomenclatura dual, y ha sido el objetivo de varios libros [e.g., (2,25,45)]. Aspergillus fue descrito primero por Micheli en 1729 (49), haciéndolo uno de los nombres de géneros de hongos más antiguo. La morfología del aspergilo (la cabezuela asexual productora de esporas) permanece como la principal característica de diagnóstico.

  Eurotium

Fig. 2. Ascas de Eurotium herbariorum: estado sexual de Aspergillus glaucus

 

Alrededor de 1854, De Bary (18) notó que un micelio de A. glaucus produjo esporas sexuales en un cleistotecio, el cual había sido observado anteriormente y se le había dado su propio nombre, Eurotium herborarium (Fig 2). Cuando De Bary se dio cuenta que las dos formas eran fases reproductivas del mismo organismo, Aspergillus llegó a ser el ejemplo más obvio para el dilema en la nomenclatura que ha atormentado a los micologos por más de 150 años. Como consecuencia, muchas otras especies nombradas en Aspergillus por sus estados asexuales fueron conectados (ligados) a un estado sexual con un nombre diferente de género y especie. Once géneros sexuales, con morfologías y ecología diferentes, son conocidos (cuadro 1)

La proliferación de diferentes nombres del estado sexual para un género que la mayoría de los estudiosos de la biología conoce como Aspergillus causa desconcierto considerable fuera de los círculos taxonómicos, lo que interfiere con la eficiencia en la recuperación de la información (1). Actualmente, hay aproximadamente 250 especies nombradas en Aspergillus (23), muchas documentadas en las series de monografías basadas en características morfológicas por Thom & Church en 1926 (74), Thom & Raper en 1954 (75) y Raper & Fennell en 1965 (57), y en una revisión más reciente basada en análisis de varios genes por Houbraken et al. (35) (66,77).

Cuadro 1. Sinónimos y especies en Aspergillus, Penicillium y Talaromyces.​

Single generic name Alternate state synonyms Other synonyms Important species    Reference
Aspergillus 1729 Chaetosartorya        
Emericella  Genetic model A. nidulansPontecorvo, 1956; Martinelli and Kinghorn, 1994
Eurotium  

Grain and food spoilage A. glaucus complex Bennett and Klich, 2003
Fennellia        
Hemicarpentales Koenigstein      
Neocarpentales        ​​​
Neopetromyces  Plant pathogens, mycotoxins A. flavus and relatives   
Neosartorya  Human pathogens A. fumigatus Calderone and Cihlar, 2002; Latge and Steinbach, 2008
Petromyces  Mycotoxins A. ochraceusBennett and Klich, 2003
Sclerocleista        
Warcupiella        
   Phialosimplex      
   Polypaecilum      
Penicillium Eupenicillium  Mycotoxinsmany species  
    Storage pathogens P. digitatum and P. italicum (Citrus), P. expansum (pome fruit), P. hirsutum complex (root crops)  
Talaromyces Penicillium subgenus Biverticillium  Human pathogen T. marneffei  
    Biocontrol of soilborne pathogens T. flavus complex
  

Debido a la diversidad, ecológica y en estados sexuales, la mejor metodología para desarrollar un único sistema de nomenclatura para Aspergillus es controversial. Los datos moleculares y genómicos examinados a la fecha sugieren que cada uno de los géneros sexuales es monofilético, pero la gran mayoría de la rama Aspergillus es también monofilética; sin embargo con débil estructura basal y con la inclusión de algunos géneros asexuales aberrantes (Phialosimplex, Polypaecilum) entre las ramas basales (34, 52).

En un intento por mantener un uso más amplio de los nombres más antiguos disponibles para todas las especies de importancia económica, la Comisión Internacional en Penicilium y Aspergillus votó porque se mantenga un concepto genérico amplio para Aspergillus (39), con todos los anteriores estados sexuales considerados sinónimos. Entonces, se esperan pocos cambios de nombre a corto plazo una vez que el sistema de un solo nombre sea adoptado, sin embargo queda por verse que tan estable será en el largo plazo.

La importancia económica e histórica de Aspergillus hace probable que este taxón permanezca en el centro de atención en discusiones futuras acerca de la nomenclatura y diversidad micológica.

Penicillium (Fig 3) tiene también una larga historia taxonómica, ya que fue descrito primero en 1809 por Link (43), nombrado por sus cabezas productoras de esporas en forma de cepillo-escoba. Su histórica asociación con los géneros sexuales nombrados es más simple, con dos grupos diferenciados morfológicamente  llamados Eupenicillium (con cuerpos fructíferos parecidos a esclerocios duros con paredes celulares de células angulares) y Talaromyces (con cuerpos fructíferos blandos con un estrato externo de hifas). Más de 250 especies de Penicillium están aceptadas ahora, y se han presentado en series de monografías basadas en características culturales y morfológicas escritas por Thom en 1910 (73), Raper & Thom en 1949 (58), Pitt en 1979 (53) y Ramírez en 1982 (56), y una serie reciente de revisiones moleculares de secciones individuales y series por Samson et al. (67) y Houbraken et al. (36,37).

De acuerdo con Pitt (53), se determinó que Penicillium es polifilético (5), y la delimitación de nuevos conceptos genéricos monofiléticos resultó en la adopción del nombre Penicillium para los subgéneros anteriores Aspergilloides, Furcatum, y Penicillium (34). El Eupenicillium sexual es ahora considerado un sinónimo de Penicillium; aunque el primer nombre fue usado frecuentemente en la literatura taxonómica, raramente fue aplicado en la literatura experimental y funcional. El género originalmente sexual Talaromyces fue redefinido para que incluyera muchas especies asexuales clasificadas en Penicillium subgénero Biverticillium (69).

El impacto de estos cambios para los fitopatólogos es mínimo, pero el patógeno importante en humanos Penicillium marneffei es ahora clasificado en Talaromyces. Aunque este último cambio de nombre es desafortunado, un sistema satisfactorio de nomenclatura único para Penicillium y Talaromyces es ahora efectivo (39).

  Penicillium

Fig. 3. Penicillium expansum, la especie tipo de Penicillium en manzana

 

Género asexual tiene prioridad con pocos cambios de nombre: Colletotrichum 1831 vs. Glomerella 1903​

El género asexual Colletotrichum contiene muchos fitopatógenos bien conocidos que causan las enfermedades conocidas como antracnosis y manchas oscuras en cultivos y plantas ornamentales económicamente importantes (12, 38). Cerca de 30 especies de Colletotrichum se han ligado a sus formas sexuales asignadas en el género Glomerella (12). La subcomisión Internacional en la Taxonomía de Colletotrichum (ISTC) se ha establecido y la reunión inaugural tuvo lugar el 9 de agosto de 2012 en Beijing China. Todos los miembros del ISTC presentes en la reunión apoyaron el uso del nombre asexual Colletotrichum sobre Glomerella. Esta decisión no solo fue basada en la prioridad (16, 78), sino que también fue debido a que el nombre Colletotrichum es más comúnmente usado en las ciencias aplicadas. Una búsqueda en base de datos hecha por el ISTC el 9 de agosto de 2012 mostró generalmente un 80 % más el uso de Colletotrichum que el de Glomerella en la mayoría de motores de búsqueda y bases de datos tales como Google, Google Scholar, Science Direct, y Scopus, y esta tendencia ha sido consistente históricamente. 

Adicionalmente, pocos cambios de nombre resultarían al usar Colletotrichum como el nombre para las especies del género. Aunque el género Vermicularia 1790 es un nombre más antiguo para Colletotrichum, cualquier movimiento para establecer Vermicularia como el nombre del género resultaría en un caos insoportable para taxónomos y fitopatólogos (12). La primer reunión de el ISTC también alcanzó un acuerdo de que una “lista de nombres aceptados" será proveida a la  luz de recientes revisiones en este tema tales como el de Hyde et al. (38) "Colletotrichum – nombres en uso actual" and Cannon et al. (12) “Colletotrichum – estado actual y directrices futuras." Sin embargo, los criterios para hacer una “lista de nombres rechazados" necesita más consideración.

Género sexual tiene prioridad según acuerdo sobre cambios de nombres Epichloë 1865 vs. Neotyphodium 1996​

La especie tipo en el género Epichloë fue descrita inicialmente por Persoon en 1798 (51) como la especie sexual de Sphaeria typhina. En 1849, Fries clasificó a Sphaeria typhina en el género Cordyceps subgénero Epichloë (22). Los hermanos Tulasne, en 1865 (76), elevaron el subgénero Epichloë a estado de género con E. typhina como la especie tipo. De 1881 hasta 1982, el estado asexual del ampliamente definido Epichloë typina fue clasificado por Saccardo como Sphacelia typhina (62). Sin embargo, Diehl indicó en 1950 (19) que las fructificaciones conidiales de Epiclhloë eran significativamente diferentes de aquellas de Claviceps y no aplicó el género-forma Sphacelia al estado asexual de Epichloë. Morgan-Jones y Gamms reclasificaron esta especie en 1892 en el género Acremonium con A. typhinum en su sección Albo-lanosa (50). Basado en análisis filogéneticos en 1996 , Glenn et al. (24) reclasificaron las especies en el género  Acremonium en la sección Albo-lanosa en un nuevo género Neotyphodium. La especie tipo en el género Neotyphodium es N. coenophialum (24) basado en Acremonium coenophialum (50) e incluye a N. typhinum.

Epichloë y las especies asexuales de Neotyphodium muestran que estos hongos forman un grupo monofilético y sugieren que las especies  asexuales con estados sexuales desconocidos surgen de Epichloë en múltiples ocasiones (69). El nombre genérico de estos hongos endófitos sistémicos de pastos debería ser el nombre genérico más antiguo Epichloë. No se anticipan controversias en la comunidad de biólogos trabajando en estos hongos como un resultado de transferir las especie de Neotyphodium a Epichloë. Esfuerzos en colaboracion ya están encaminados para hacer nuevas combinaciones en Epichloë

Bipolaris 1959 vs Cochliobolus 1934​

s Bipolaris y Cochliobolus son hongos con especies que causan enfermedades de importancia económica en cultivos de gramíneas. Bipolaris es tipificado por B. maydis (basiónimo Helminthosporium maydis) mientras que Cochliobolus es tipificado por C. hetrostrophus (basiónimo Ophiobolus heterostrophus). Estas especies tipo son sinónimos, es decir, son los estados asexuales y sexuales de la misma especie (Fig. 1). Esta especie es la causa del tizón sureño del maíz, una enfermedad importante que ocurre en regiones templadas, cálidas y tropicales en todo el mundo (20,72)

Bipolaris mientras que 54 nombres se han descrito en Cochiobolus (49). Estudios moleculares filogenéticos preliminares sugieren que algunas especies descritas en Bipolaris y Cochliobolus de hecho pertenecen al género cercanamente relacionado Curvularia (Fig 1) (46). Ambos, Bipolaris y Curvularia tienen estados sexuales que han sido colocados en Cochliobolus (Fig 1).

Cochlioboulus 1934 es un nombre más antiguo que el género asexual Bipolaris 1959, los estados asexuales  son encontrados mas comúnmente en la naturaleza, entonces el nombre Bipolaris ha sido usado más frecuentemente que Cochliobolus.

Bipolaris puede ser propuesto para conservación o protección. La conservación de Bipolaris resultaría en solamente un cambio de nombre; todos los otros nombres de Bipolaris tienen prioridad. Sin embargo, si la prioridad es seguida y Cochliobolus es retenido para este género, 46 nombres de Bipolaris deberían ser transferidos a Cochliobolus y siete nombres de Bipolaris que tienen proridad deberían reemplazar nombres que actualmente están en Cochliobolus.

Cochliobolus heterostrophus (= Bipolaris maydis), C. carbonum (= B. zeicola), y C. sativus (= B. sorokiniana) han sido estudiadas extensamente como organismos modelo. En la mayoría de los casos, las publicaciones relacionadas con su genómica y genética han referido a estos hongos utilizando el nombre Cochliobolus, entonces es lamentable cambiar estos nombres científicos importantes. Sin embargo, los nombres de dos de estas tres especies necesitarían ser cambiadas aun si el nombre genérico Cochliobolus fuera usado porque el epiteto más antiguo está actualmente colocado en Bipolaris.

Cochliobolus sativus basado en Ophiobolus sativus 1929 debería ser reemplazado por el nombre más antiguo  Helminthosporium sorokinanum 1890 transferido a Cochliobolus. Similarmente Cochlioboluscarbonum 1959 debería ser reemplazado por el nombre más antiguo Helminthosporium zeicola 1930.

Dado el número de cambios de nombre requerido si Cochliobolus fuera usado y la frecuencia con la cual Bipolaris es empleado especialmente por fitopatólogos, es aconsejable conservar el nombre genérico Bipolaris sobre Cochliobolus y conservar el nombre de la especie Bipolaris maydis  sobre Cochliobolus heterostrophus.

Género sexual propuesto por conservación con pocos cambios de nombre: Nectria 1849 vs. Tubercularia 1790​

Desde que fue descrito inicialmente hace más de 100 años, el nombre del género sexual Nectria fue usado para ascomicetes con peritecios no oscuros, carnosos y uniloculados. Booth (8) estableció un grupo dentro de Nectria llamado el grupo Nectria cinabarina que correspondía al concepto de Nectria en su sentido más profundo. Este  género fue restringido a solo 29 especies por Hirooka et al (33). De los 1104 nombres descritos en Nectria, la mayoría han sido colocados en otros géneros tales como Bionectria, Haematonectria, Lanatonectria, Leuconectria, Neonectria y Sphaerostilbella.

La especie tipo del género Nectria es N. cinnabarina con su estado asexual Tubercularia vulgaris, una especie que es bien conocida como la causa de la mancha coral de árboles de madera dura. Similarmente, el género asexual Tubercularia es tipificado por T. vulgaris (Fig 4), el estado asexual de N. cinnabarina. Debido a que estos dos nombres aplican a la misma especie y que son las especies tipo de Nectria y Tubercularia, estos géneros son sinónimos. Dentro del género Tubercularia se incluyen hongos que forman esporodoquios de colores pálidos con conidios aseptados en matriz limosa para los cuales se han descrito 247 nombres. Seifert (60) examinó las especies tipo de muchos de estos nombres y mostró que pert​enecen a otros géneros. En este género nunca se ha hecho una monografía. 

  Tubercularia

Fig. 4. Tu​bercularia vulgaris en una rama, forma asexual de Nectria cinnabarina.

 

de Nectria y Tubercularia han variado considerablemente con el tiempo pero ahora son definidos de manera estricta y aun como sinónimos (32,33). El nombre genérico Tubercularia fue descrito antes que Nectria y entonces tiene prioridad y debería ser usado cuando se mueva a un solo nombre para este hongo. Si el nombre Tubercularia fuera usado, la mayoría de los 29 nombres de Nectria requerirían transferirse a ese género. Si el nombre genérico Nectria fuera protegido contra Tubercularia, solamente 3 especies requerirían cambio de nombre. En adición al menor cambio en los nombres, el nombre Nectria es definido más precisamente y es más familiar para la mayoría de fitopatólogos. Como un resultado de esto, se ha propuesto que el género Nectria sea definido en el sentido estricto de Hirooka et al (33) y que sea protegido para usarse sobre Tubercularia.

Un informe de este y otros géneros en los Hypocreales desarrollado por el Comité de Trabajo en Hipocreales de la Comision Internacional para Taxonomía de Hongos ha sido publicado (60).

Género sexual propuesto por conservación sobre un ampliamente definido género asexual: Neonectria 1917 vs. Cylindrocarpon 1913

El género Cylindrocarpon está basado en la especie C. cylindroides. En el sentido amplio, Cylindrocarpon incluía 143 nombres de especies que tenían conidios elongados y multiseptados con terminaciones ampliamente redondeadas. Cuando Booth realizó una monografía de ese género en 1966 (7), demostró que muchas de estas especies tenían estados sexuales similares a Nectria. Los estados sexuales de especies de Cylindrocarpon fueron colocados en el género Neonectria por Rossman et al. (61). Utilizando un análisis filogenético de varios genes representando la amplitud Neonectria-Cylindrocarpon, Chaverri et al (15) demostraron que varias ramas principales existían en el género y establecieron nuevos nombres de géneros para ellas. Auque varios géneros segregados fueron reconocidos, la especie tipo de Neonectria, N. ramulariae, y CylindrocarponC. cylindroides aun pertenecen al mismo género y entonces son considerados sinónimos (13, 15). En el sentido estricto Neonectria incluye la enfermedad de la corteza de la haya europea, N. coccinea; la enfermedad de la corteza de la haya americana, N. Faginata; y la enfermedad cáncer de la madera dura N. ditissima (13). Aunque un número de hongos fitopatógenos importantes están incluidos en Cylindrocarpon, muchos de éstos no están considerados en el género restringido Neonectria-Cylindrocarpon. “Cylindrocarpon" destructans, el agente causal de muchas enfermedades de pudrición de raíces, es ahora colocado en un género segregado como llyonectria radicícola (basiónimo: Nectria radicicola) (10).​

El concepto del género Cylindrocarpon basado únicamente en la forma conidial es erróneamente-definido incluyendo cinco géneros; muchos de los fitopatógenos previamente referidos como Cylindrocarpon ya han sido colocados en  géneros más definidos filogenéticamente. Por otro lado, el género Neonectria está bien circunscripto e incluye un número de especies fitopatógenas. Con base en estos argumentos, se recomienda que el nombre genérico Neonectria sea protegido contra Cylindrocarpon.

Género sexual no monofilético, controversia sobre el uso de géneros asexuales: Pyricularia 1880  no es un  sinónimo de Magnaporthe 1972 y Nakataea 1939 vs. Magnaporthe 1972​

Los patógenos que causan el tizón del arroz y pudrición del tallo del arroz han tenido varios nombres científicos aplicados a ellos debido a la dificultad en resolver cuestiones taxonómicas y de nomenclatura asociadas con estos hongos.

En 1877, Cattaneo (14) primero registró la pudrición del tallo, una nueva enfermedad de arroz en Italia y describió al hongo causal como Sclerotium oryzae basado en su estado esclerocial. Cerca de un siglo después, Krause y Webster (41) establecieron un nuevo género sexual Magnaporthe para acomodar esta especie como Magnaporthe salvinii. El género Sclerotium pertenece a Basidiomycota (79) y por ello no es aplicable a este hongo ascomiceto. Nakatea, el estado conidial, y Magnaporthe son congenéricos (41). Bajo el código Melbourne, el nombre para el hongo causante de pudrición de tallo del arroz debería ser Nakatea oryzae, el cual es una combinación del género legítimo más antiguo y el epíteto de especie.

Conidiophore
A
Condidium
B

Fig. 5. Conidióforo (A) y conidio (B) de Nakataea oryzae (Magnaporthe salvinii, patógeno de pudrición de tallo en arroz).

Recientemente el hongo del tizón del arroz, Magnaporthe oryzae (sinónimo Pyricularia oryzae) (17), se mostró que no era congenérico a la especie tipo Magnaporthe, M. salvinii, en base a análisis filogenéticos, morfología y caracteres ecológicos (Figs 5 y 6) (44, 80). Por lo tanto, el hongo del tizón del arroz no pertenece a Magnaporthe como ha sido tipificado por M. salvinii y deberá ser colocado en otro género. El nombre genérico de Pyricularia ha sido ampliamente utilizado para el hongo del tizón del arroz como P. oryzae y esta especie es congenérica con la especie tipo de Pyriculara, P. grisea, con estas dos especies mostradas que son distintas.

Entonces el nombre científico del hongo del tizón del arroz podría revertise al nombre usado previamente Pyricularia oryzae. De manera alterna, el nombre del hongo Magnaporthe oryzae podría ser considerado para conservación. Esto es permitido bajo el Código Melbourne pero requeriría una propuesta para conservar el nombre genérico Magnaporthe con una especie tipo diferente, llámese M. oryzae.

Tal propuesta, debería ser publicada en el Journal Taxon, discutida y votada por el Comité de Nomenclatura de Hongos de la Asociación Internacional de Taxonomía de Plantas (IAPT), y finalmente votada en la próxima Sesión de Nomenclatura del Congreso Internacional de Botánica en 2017. Esta cuestión es de tipo taxonómico porque los nombres genéricos Magnaporte y Pyricularia no compiten por prioridad, esto es, no son congenéricos.

  Tubercularia

Fig. 6. El árbol más parsimonioso inferido de datos combinados de las secuencias deSSU, ITS,LSU, MCM7, RPB1 y TEF de taxones de Magnaporthaceae. Valores MP boostrap values ≥ 50% esyán indicados arriba de los internodos. Ramas en negritas tienen valores Boostrap ML bootstrap ≥ 90% y BI probabilidades posteriores ≥ 0.95. El modo de nutrición, anamorfo (estado asexual) y parte asociada al huésped están indicadas en el árbol. Las especies tipo de cada género están indicadas con asteriscos (44).

 

Un argumento en contra de conservar el nombre de Magnaporthe con una nueva especie sobre Pyricularia es el número excesivo de cambios de nombre que serían​ requeridos para aquellas especies actualmente c​olocadas en Pyricularia. Pocos cambios de nombre serían requeridos si Pyricularia fuera aceptado. Sin embargo, 75 nombres han sido colocados en Pyricularia, muchos de los cuales son fitopatógenos de importantes huéspedes en gramíneas (9). El conservar Magnaporthe para el hongo del tizón del arroz requeriría cambiar muchos nombres de especies actualmente en Pyricularia a Magnaporthe.

Ambos, Pyricularia y Magnaporthe son nombres genéricos ampliamente usados. Una discusión y encuesta están en curso en relación a cual nombre sugerir/rechazar para el hongo del tizón del arroz (http://magnaporthe.blogspot.com). La lista formal de nombres aceptados/rechazados para el tizón del arroz y taxones relacionados será generada por el grupo de trabajo en Pyricularia/Magnaporthe (www.fungaltaxonomy.org/subcommissions) y enviada al comité general después de que esta cuestión sea discutida completamente en la comunidad de usuarios.

¿Cómo deberían lidiar los fitopatólogos con la nueva nomenclatura de hongos?​

El cambio a la nomenclatura para hongos resultará en el uso de algunos nombres científicos que no son familiares para la comunidad de usuarios. En orden para minimizar esto y alcanzar una estabilidad en la nomenclatura, los fitopatólogos, micólogos, genetistas y la amplia comunidad de usuarios están trabajando juntos para determinar cuales nombres usar en hongos pleomórficos. Un número de subcomisiones de la Comision Internacional en  Taxonomía de Hongos (ICFT) y grupos de trabajo (www.fungaltaxonomy.org/subcommissions) están poniendo juntas listas y propuestas acerca de nombres de hongos incluyendo “listas de nombres aceptados" y “listas de nombres rechazados". Estas listas y propuestas serán enviadas al Comité de Nomenclatura para Hongos y al Comité General del IAPT y estarán sujetas a la decisión del próximo Congreso Internacional Botánico (29,30). Nosotros alentamos a quienes trabajan con hongos para que se involucren en los grupos de trabajo o en las subcomisiones que han sido establecidas (www.fungaltaxonomy.org/subcommissions) o a que propongan un nuevo grupo de trabajo.​

Una vez que los nombres científicos sean integrados, las listas de nombres aceptados serán publicadas como ha sido hecho para los grupos bien estudiados como Aspergillus y Penicillium. Una vez que el proceso resulte en listas aceptadas, los nombres científicos exactos serán colocados en sitios web como el USDA-ARS SMML nomenclatura de hongos (nt.ars-grin.gov/fungaldatabases/nomen/nomenclature.cfm)  que se enfoca en hongos asociados con plantas, Index Fungorum (www.indexfungorum.org/Names/Names.asp)  y MycoBank www.mycobank.org que enlistan los nombres científicos de todos los grupos de hongos.

Estas bases de datos serán actualizadas conforme sean hechas las decisiones. El centro Nacional para Información Biotecnológica (NCBI) maneja una base de datos taxonómica (21), la cual es el depósito de nomenclatura estándar y clasificación de la  Base de Datos en Colaboración Internacional de secuencia de nucleótidos (INSDC), que comprende el genbank, ENA (EMBL) y la base de datos  DDBJ. Este recurso, ampliamente usado, puede ser una ayuda importante en el tránsito entre diferentes Códigos.

Actualmente varios taxónomos están examinando nuevos nombres conforme son agregados a la base de datos, pero nombres duales de hongos son tratados aún de manera incosistente.

Una reestructuración de nombres de hongos está en progreso pero el consejo y la interacción de la comunidad investigadora en hongos será esencial.

Reconocimientos

Este trabajo fue apoyado en parte por NSF (proyecto numero DEB1145174) a N. Zhang. C.L. Schoch fue financiado en parte por el Programa Intramural en Investigación de el NIH, Biblioteca Nacional de medicina​

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