DisplayTitle

​​Cancro cítrico

Gottwald, T.R. 2000. Citrus canker. The Plant Health Instructor. DOI: 10.1094/PHI-I-2000-1002-01
Revisado em 2005.

Trans José Emilson Cardoso. 2013. The Plant Health Instructor. DOI: 10.1094/PHI-I-2013-0507-01

DOENÇA:  Cancro cítrico (cancro dos citrinos, pt)

PATÓGENO (patogénio, pt):  Xanthomonas axonopodis pv. citri and Xanthomonas axonopodis pv. aurantifolii

HOSPEDEIROS: Numerosas espécies, cultivares e híbridos do género Citrus e parentes, incluindo a laranja, toranja, pomelo, tangerina, bergamota, limão, lima, tangelo, limão rugoso, cidra, mandarin, laranja amarga, combava, kinkan e laranja trifoliada.

Autores
Tim R. Gottwald, USDA, ARS, Orlando, Florida
James H. Graham, University of Florida, Lake Alfred, Florida

Traduzido por:
José Emilson Cardoso, Laboratório de Fitopatologia
Embrapa Agroindústria Tropical, Fortaleza, CE, Brazil

Canker infected fruit, foliage, and stems.
(Courtesy T.R. Gottwald, copyright-free)

Sintomas e sinais

O cancro cítrico (cancro dos citrinos, pt) pode vir a ser uma doença séria quando da ocorrência de elevadas precipitações e temperaturas durante o período de brotação (abrolhamento, pt) e início do desenvolvimento dos frutos. Isto ocorre especialmente quando temporais tropicais são comuns. O cancro cítrico (cancro dos citrinos, pt) é tipicamente uma mancha foliar e uma ferida na casca do fruto, no entanto quando as condições são muito favoráveis à infecção, estas provocam desfolhamento (Figura 2), morte descendente e aborto (não vingamento, pt) de frutos.

Figura 2

Lesões foliares: Lesões do cancro cítrico (cancro dos citrinos, pt) se iniciam como pequenas pontuações e atingem o tamanho máximo de 2 a 10 mm de diâmetro (Figura 3). O tamanho eventual das lesões depende principalmente da idade dos tecidos do hospedeiro quando da infecção da cultivar de citros (citrinos, pt). As lesões se tornam visíveis cerca de 7 a 10 dias após a infecção na superfície (página, epiderme, pt)  inferior das folhas e logo atingem a face (página, epiderme, pt)  superior. As lesões jovens são proeminentes ou pustulares em ambas as superfícies (páginas, epidermes, pt) da folha, porém mais acentuadamente na superfície (página, epiderme, pt) inferior (Figura 4). As pústulas se tornam eventualmente corticais e crateriformes com as margens e o centro deprimidos. O sintoma característico da doença nas folhas é o halo amarelado em redor da lesão (Figura 5). O diagnóstico mais preciso do sintoma do cancro cítrico (cancro dos citrinos, pt) é um encharcamento em volta do tecido necrosado (Figura 6), que é facilmente detectado contra a luz.  

Figura 3	Figura 4
Figura 5	Figura 6

Lesões nos ramos e frutos: Lesões do cancro cítrico (cancro dos citrinos, pt) nos frutos (Figura 7) e nos ramos (Figura 8) atingem até 1 mm de profundidade e são superficialmente semelhantes às das folhas. Nos frutos, as lesões podem variar de tamanho porque a casca é mais suscetível por um período maior de tempo do que as folhas e mais de um ciclo pode ocorrer (Figura 9). A infecção no fruto pode provocar queda prematura dos mesmos, mas se o fruto permanece na planta até à maturação, este tem um reduzido valor de mercado de fruta fresca. Geralmente, a qualidade interna do fruto não é afetada, mas ocasionalmente, lesões individuais penetram profundamente na casca expondo o interior do fruto a infecções secundárias causadas por organismos de apodrecimento (Figura 10). Nos ramos, as lesões podem permanecer viáveis por várias estações. Consequentemente, as lesões nos ramos podem favorecer a sobrevivência da bactéria por longos períodos.

Figura 7	Figura 8
Figura 9	Figura 10

Figura 11

Biologia do patógeno (patogénio, pt)

Organismo causal: A bactéria Xanthomonas axonopodis pv. citri é um bastonete, gram-negativo e tem um único flagelo polar. As colónias em meio de cultura em laboratório são geralmente amarelas devido à produção de pigmentos de xantomonadina (Figura 12). Quando a glicose ou outros açucares são adicionados ao meio de cultura, as colónias  se tornam muito mucóides devido à produção de um fluido de exopolissacarídeo. Meios semi-seletivos podem ser preparados pela adição de um antibiótico, kasugamicina, que inibe muitos contaminantes, mas não as xantomonadas. O intervalo máximo e mínimo de temperatura é de 39°C (95 a 102°F) e 28 a 30°C (82 a 86°F), respectivamente.

Figura 12

Detecção do patógeno (patogénio, pt): Sorologia, sequenciamento do bacteriófago, perfis de ácidos graxos (gordos, pt), reações em cadeia de polimerase e análise de ADN são métodos usados para identificação e classificação de patovares de isolados. Porém, quando estas técnicas não estão disponíveis, cepas de X. axonopodis pv. citri podem ser distinguidas de outros patovares pela relação de susceptibilidade e resistência entre os citros (citrinos, pt) hospedeiros. Bioensaios podem também ser realizados em folhas destacadas ou discos foliares (Figura 13). Em folhas destacadas, as lesões vão surgir entre dois a quatro dias após a inoculação e diferentes isolados podem ser testados lado a lado na mesma folha, para comparação.

Figura 13

Susceptibilidade do hospedeiro: Em geral, em plantações de campo, o pomelo (Figura 14), a lima mexicana (Figura 15) e a laranja trifoliada (Figura 16) são altamente susceptíveis ao cancro; a laranja amarga, o limão (Figura 17) e a laranja doce (Figura 18) são moderadamente susceptíveis; e os mandarins (Figura 19) são moderadamente resistentes. Dentre as cultivares de laranja, cultivares de maturação precoce são mais susceptíveis do que as cultivares de maturação de meia-estação, que são por sua vez mais susceptíveis do que as de maturação tardia. Entretanto, quando os tecidos das plantas são injuriados por ferimentos ou por galerias alimentares da minadora asiática, os tecidos internos da folha (mesofilo) ficam expostos. Quando isto ocorre, todas as cultivares e todos os parentes que expressam algum nível de resistência podem ser infectados (Figura 20).

Figura 14	Figura 15
Figura 16	Figura 17
Figura 18	Figura 19
Figura 20

Diversidade e Distribuição do Patógeno (Patogénio, pt): Há diversas formas de cancro cítrico (dos citrinos, pt) causadas por vários patovares e variantes da bactéria, X. axonopodis. Como os sintomas são geralmente semelhantes, a separação dessas formas é baseada na lista de hospedeiros, nas características culturais e fisiológicas, na sensibilidade dos bacteriófagos, na sorologia, homologia ADN-ADN e via análise de PCR (reação em cadeia de polimerase) do ADN genómico. Os últimos testes demonstram que estas formas são geneticamente uniformes.

A forma asiática de cancro (Cancro A), causada por X. axonopodis pv. citri (syn. Xanthomonas citri, Xanthomonas campestris pv. citri) é a mais largamente distribuída e a forma mais severa da doença.

Cancrosis (Cancro, pt) B, causada por X. axonopodis pv. aurantifolii é uma doença do limão na Argentina, Paraguai e Uruguai, mas a lima mexicana, a laranja amarga e o pomelo são altamente susceptíveis (Figura 21). Isolados de Cancrosis (Cancro), pt B podem ser diferenciados sorologicamente do Cancro A, mas não do Cancrosis (Cancro, pt) C.

Cancrosis (cancro, pt) C, também causado por X. axonopodis pv. aurantifolii, foi isolado da lima mexicana no Brasil. O único outro hospedeiro conhecido desta bactéria é a laranja amarga.

Outras formas da bactéria do cancro têm sido reportadas. Por exemplo, o Cancro D, algumas vezes chamado de bacterioses, foi reportado em lima mexicana no México em 1981, mas permanece controvertido (controverso, pt). Isolados foram descobertos em Omã, na Arábia Saudita, no Irão e na Índia que produzem lesões semelhantes ao Cancro A somente na lima mexicana (chamada cepa A) e parecem ser diferentes sorologicamente de todas as outras formas conhecidas. Outra forma atípica da bactéria do Cancro A foi descrita na ilha de Reunião e ilhas circunvizinhas no Oceano Indico, dotada de alto grau de resistência a um numero de antibióticos. Recentemente, uma variante do Cancro A, conhecida como Cancro Aw foi descoberta nas áreas da costa do sudeste da Florida. O isolado do Cancro Aw é diferenciado por reações de PCR com iniciadores e tem uma lista de hospedeiros aparentemente restrita à lima mexicana e Alemow (Citrus macrophylla). Outras variantes ainda não descritas, provavelmente existem 

Ciclo da Doença e Epidemiologia

Disease Cycle

Ciclo da Doença

A bactéria se propaga em lesões nas folhas, ramos e frutos. Sempre que houver água livre nas lesões, a bacteria exsuda um pus bacteriano que pode ser disperso para infectar novos brotos (rebentos, pt). Chuva com vento é o principal agente de dispersão e vento com velocidade ≥ 8 m/s (18 mph) facilita a penetração da bactéria através dos poros estomáticos (Desenho do ciclo da doença) ou ferimentos produzidos por espinhos (Figura 20), insetos (minadora, lagarta mineira, pt) (Figura 21) e areia soprada. A poda causa severos ferimentos que podem conduzir à infecção. A multiplicação da bactéria ocorre primariamente enquanto as lesões ainda estão na fase de expansão e o número de bactérias produzidas por lesão está relacionado com a susceptibilidade geral do hospedeiro (Figura 22 gráfico do crescimento).

Figura 20	Figura 11
Figura 22

A bactéria permanece viva nas margens das lesões nas folhas e frutos até estes se destacarem e cairem no solo. A bactéria também já foi reportada sobrevivendo em lesões em ramos lenhosos de alguns anos de idade (Figura 23). As bactérias que esxudam na superfície das plantas não sobrevivem e começam a morrer ao serem expostas a rápida secura. A morte da bactéria é também acelerada pela exposição direta à luz solar. A sobrevivência da bactéria exposta está limitada a poucos dias no solo e poucos meses em restos de planta incorporados ao solo. Por outro lado, a bactéria pode sobreviver durante anos em tecidos infectados de plantas que tenham sido mantidas secas e livres de solo.

Figura 23

Epidemiologia

Infecção: Folhas, ramos e frutos tornam-se resistentes à infecção à medida que amadurecem a menos que sofram ferimento. Quase todas as infecções ocorrem nas folhas e ramos dentro de 6 semanas após o início do crescimento. O período crítico de infecção da casca do fruto está nos primeiros 90 dias após a queda das pétalas. Qualquer infecção que ocorra após este período resulta somente na formação de pequenas e inconspícuas pústulas. Uma vez que o fruto é susceptível por períodos mais longos do que as folhas, as infecções podem se prolongar por mais de um evento de dispersão, resultando em lesões de diferentes idades no mesmo fruto (Figura 8). O fruto pode também agir como um indicador do tempo de infecção. A idade da lesão pode ser estimada no fruto e auxiliar na determinação de quando a infecção ocorreu e esta informação pode ser relacionada com os eventos meteorológicos, tais como tempestades que ocorreram num determinado período (Figura 24).

Figura 8

Figura 24

Dispersão do Patógeno (Patogénio, pt): A maior dispersão do cancro por vento e chuva é a pequenas distâncias, i.e., dentro da própria árvore ou em árvores vizinhas. O cancro se desenvolve severamente no lado da árvore exposto ao vento dirigido pela chuva. A disseminação a longas distâncias, até algumas milhas, pode resultar de eventos meteorológicos severos tais como tempestades tropicais, furacões e tornados (Figura 25) (Figura 26). Um estudo recente determinou que 99% das infecções que ocorrem num período de 30 dias estão localizadas dentro de 594 m (1950 pés) de árvores infectadas previamente durante condições meteorológicas normais, i.e., durante a ocorrência de tempestades normais, mas não tempestades tropicais e furacões. Furacões e tempestades tropicais influenciam grandemente o aumento da infecção pelo cancro cítrico (cancro dos citrinos, pt) e podem disseminar a bactéria por muitas milhas. Durante 2004, a Florida foi objeto de três furacões que atravessaram e afetaram a maioria dos pomares comerciais de citros. Os gradientes de dispersão da bactéria de até 53 km (32 milhas) foram observados e centenas de novos focos da doença foram, subsequentemente, descobertos. Entretanto, a dispersão a longa distância geralmente ocorre com o trânsito de material propagativo, tais como gemas, porta-enxerto ou mudas enxertadas. Não há registo de transmissão por semente. Os embarques comerciais de frutos doentes são, potencialmente, meios de dispersão a longa distância, contudo não há nenhum registo autentico disso ter acontecido. Os viveiristas podem transportar a bactéria de um viveiro para outro a menos que, as roupas e equipamentos sejam desinfectados. Tal dispersão pode também resultar da gema contaminada ou do instrumento de enxertia contaminado. A poda, cobertura (Figura 27) e o equipamento de pulverização (Figura 28) são disseminadores da doença dentro e entre os plantios. Caixas de madeira usadas na colheita contendo frutos e folhas doentes e depois levadas aos pomares livres da doença estão associados à dispersão a longa distância (Figura 29).

Figura 25	Figura 26
Figura 27	Figura 28
Figura 29

Manejo da Doença (Estratégias de Protecção da Doença, pt) 

Exclusão: A primeira linha de defesa contra o cancro cítrico (cancro dos citrinos, pt) é a exclusão. O cancro cítrico (cancro dos citrinos, pt) ainda não ocorre em alguns países ou regiões onde as condições climáticas são favoráveis ao estabelecimento do patógeno (patogénio, pt), o que provavelmente é devido ao rígido controle de restrição na importação de materiais de propagação e de frutos de áreas com o cancro. Infelizmente, com o aumento do intercambio internacional de viagens e comércio, a possibilidade de introdução da X. axonopodis pv. citri, como também de qualquer praga ou patógenos (patogénios, pt) exóticos, é crescente. Documentação de seis introduções separadas de cancro cítrico (cancro dos citrinos, pt) na Florida tem ocorrido desde 1985, demonstrando que mesmo com erradicação, a reintrodução é um problema e processo contínuo.  

Sanitização: Numerosos casos de novas infecções de cancro cítrico (cancro dos citrinos, pt)  são ligados à transmissão humana ou mecânica. Pessoas podem carregar a bactéria na pele, roupas, luvas, instrumentos manuais, sacos de coleta, escadas, etc. Veículos podem ser contaminados pelo contacto com folhagem úmida (húmida, pt) ou outro material da planta. Máquinas tais como tratores, implementos, pulverizadores, ancinhos, etc. podem também se tornar contaminados e até transportar, inadvertidamente, partes de plantas. Em áreas onde o cancro cítrico (cancro dos citrinos, pt)  é residente, torna-se necessário a construção de estações de descontaminação, para a pulverização do pessoal, veículos e maquinários com compostos bactericidas (Figura 30). 

Figura 30

Erradicação: Uma vez introduzida na área, a eliminação do inóculo pela remoção e destruição de árvores infectadas e expostas é a mais aceitável forma de erradicação. Para se alcançar isto, as árvores devem ser arrancadas e queimadas (Figura 31) ou em áreas urbanas, cortadas e picotadas (Figura 32) e os resíduos lançados em aterros. Na Florida, uma lei estadual determina que todas as árvores distando até 579 m (1900 pés) de árvores infectadas têm que ser removidas tanto em áreas urbanas como em situações comerciais.

Figura 31

Figura 32

Manejo da doença: Em países onde a doença está bem estabelecida e severa, somente os tipos de citros (citrinos, pt) mais resistentes, tais como a laranja Valencia e os mandarins podem ser lucrativas. Nas regiões onde o cancro é endémico, algumas práticas culturais são usadas para reduzir a severidade da doença. Torna-se imperativo evitar o trabalho em pomares infectados quando as plantas estão molhadas pela chuva ou orvalho. A redução do vento é uma preocupação primária. A velocidade do vento é reduzida pela utilização de quebra-ventos no perímetro do pomar ou entre as linhas de plantio (Figura 33). A redução da velocidade do vento diminui a probabilidade de penetração direta da bactéria através dos estômatos (estomas, pt), como também a entrada através de ferimentos nas folhas e frutos provocados pelo vento.

Figura 33

Onde o cancro é o maior problema, o controle requer a integração de práticas culturais, incluindo sanitização, quebra-ventos e controle da minadora (lagarta mineira, pt) com aplicações frequentes de pulverizações cúpricas. As pulverizações cúpricas têm demonstrado certa redução na infecção. Já que o fruto está susceptível ao cancro durante os primeiros 90 dias após a queda das pétalas, torna-se importante manter uma camada de material cúprico na superfície do fruto durante este período. Dois ou três tratamentos podem ser necessários para este fim, dependendo da chuva e da susceptibilidade da cultivar. Quebra-ventos podem reduzir grandemente a dispersão e severidade da doença e aumentar a eficácia das pulverizações cúpricas. O controle da minadora (lagarta mineira, pt) é particularmente importante nas árvores jovens e em algumas cultivares que têm uma elevada proporção e grande frequência de brotação vegetativa.

Importância 

Histórico: O cancro cítrico (cancro dos citrinos, pt) é provavelmente originário do sudeste da Ásia, que é o centro de origem do citros (citrinos, pt), mas a doença continua a aumentar a sua área de ocorrência geográfica a despeito de intensas regulações impostas por muitos países para prevenir a sua introdução. O cancro cítrico (cancro dos citrinos, pt) atualmente ocorre em mais de trinta países na Ásia, ilhas dos oceanos Pacifico e Indico, America do Sul e Estados Unidos. 

O cancro cítrico (cancro dos citrinos, pt) foi primeiro descrito após ter sido descoberto nos Estados Unidos, nos estados do Golfo, em 1915. Porém, lesões do cancro foram observadas em amostras de herbário colhidas na Índia em 1827. A eclosão nos estados do Golfo, que incluem sete estados do sul, resultou de um embarque de porta-enxertos infectados de laranja trifoliada de viveiro do Japão. A doença também surgiu no início daquele século na África do Sul e Austrália. Entretanto, ela foi registadamente eliminada nesses países, bem como nos estados do Golfo através de inspeções nos viveiros e pomares, quarentenas e a queima local de árvores infectadas. Subsequentemente, epidemias têm ocorrido na Austrália, Argentina, Uruguai, Brasil, Omã, Arábia Saudita e Ilhas Reunidas. Em algumas zonas, esforços de erradicação têm sido feitos mas falharam. Em outras, campanhas de erradicação continuam ativas (Austrália, Brasil e Florida). 

O cancro cítrico (cancro dos citrinos, pt) foi encontrado na Florida em 13 locais de 1985 a 1992. Através de inspeções intensas e remoção de árvores, a erradicação foi tida como um êxito. Porém, a doença ressurgiu em plantios comerciais no condado de Manatee, Florida em junho de 1997, onde esforços de erradicação tinham previamente sido feitos. A idade das lesões mais antigas encontradas indicou que a doença já estava na área há cerca de 1 a 1,5 anos. Esse surto tem sido largamente suprimido pela destruição de centenas de acres de plantios comercias de citros (citrinos, pt) infectados. 

Um novo e extenso foco foi descoberto na zona urbana de Miami, Florida em 1995. O surto original de Miami era de aproximadamente 14 milhas quadradas (36,26 km²) de propriedades residenciais infectadas quando foi primeiramente detectado em setembro de 1995, mas expandiu-se por mais de 202 milhas quadradas (523,18 km² ) até dezembro de 1998 (Figura 34). As lesões mais antigas na área de Miami indicaram que a doença existia na área cerca de 2 a 3 anos antes de serem descobertas. Os padrões de clima tropical severos afectaram Miami por vários anos no passado, incluindo furacões, tempestades tropicais, tornados e numerosas chuvas associadas a ventos fortes. Esses fatos, associados à intensa movimentação humana têm dispersado a infestação e grandemente aumentado a epidemia. Até à presente redação deste material (setembro de 2005), aproximadamente todos os condados da Florida que contêm plantios comerciais de citros (citrinos, pt) têm tido um ou mais surtos e cerca de 10% da área cultivada foi removida, na tentativa de erradicar a doença (Figura 35).

Figura 34

Figura 35

Análises genómicas de isolados da bactéria das áreas de Miami e do condado de Manatee têm demonstrado diferenças significativas entre esses isolados, o que sugere que a bactéria nas duas áreas foi resultado de duas introduções diferentes. Em julho de 1998, um outro surto foi descoberto num plantio comercial de citros (citrinos, pt) no sudoeste da Florida. A análise genómica indicou que um isolado da bactéria dessa área era idêntico àquele descoberto em Miami, consequentemente deve ter resultado do transporte do inóculo ou da planta infectada de Miami.

Impacto: O cancro cítrico (cancro dos citrinos, pt)  é uma doença extremamente cara. Milhões de dólares são gastos anualmente em todo o mundo na prevenção, quarentena, programas de erradicação e controle  da doença. Indubitavelmente, a mais séria consequência da infestação do cancro cítrico (cancro dos citrinos, pt)  é o impacto no comércio, resultante das restrições interestaduais e internacionais de transporte e comercialização de frutos originários de áreas infestadas. O USDA, o Serviço de Inspeção de Saúde Animal e Vegetal, em colaboração com o Departamento de Agricultura e Serviço de Consumo da Florida e a Divisão de Agroindústria têm formado uma campanha integrada estadual e federal de erradicação para eliminar a doença. Uma média de mais de 50 milhões de dólares por ano e mais de 600 pessoas estão atualmente dedicadas a esse programa. Somente na Florida, os custos do programa de erradicação de 1995 até 2005, acrescidos da indemnização aos produtores comerciais e moradores residenciais que tiveram as suas plantas destruídas, é de aproximadamente um bilião de dólares. 

Referências Selecionadas

Bock, C.H., P.E. Parker, and T.R. Gottwald. 2005. The effect of simulated wind-driven rain on duration and distance of dispersal of Xanthomonas axonopodis pv. citri from canker infected citrus trees. Plant Dis. 89:71-80.

Cubero, J., J. H. Graham, T. Gottwald and T. Riley. 2000. Quantitative PCR method for the diagnosis of citrus bacterial canker. Applied and Environmental Microbiology 67:2849-2852.

Gottwald, T. R., J.H. Graham, and D. S. Egel. 1992. Analysis of foci of infection of Asiatic citrus canker in a Florida citrus orchard. Plant Dis. 76:389-396.

Gottwald, T. R., T. R. Graham, and T. S. Schubert. 1997. An epidemiological analysis of the spread of citrus canker in urban Miami, Florida, and synergistic interaction with the Asian citrus leafminer. Fruits 52:383-390.

Gottwald, T. R., J. H. Graham, and T. S. Schubert. 2002. Citrus Canker: The pathogen and its impact. Plant Health Progress DOI:10.1094/PHP-2002-0812-01-RV.

Gottwald, T. R., J. H. Graham, and T. S. Schubert. 2002. Citrus Canker: The pathogen and its impact. Plant Health Progress doi:10.1094/PHP-2002-0812-01-RV. http://www.plantmanagementnet work.org/pub/php/review/citruscanker/

Gottwald, T. R., G. Hughes, J.H. Graham, X. Sun, and T. Riley. 2001. The citrus canker epidemic in Florida – the scientific basis of regulatory/eradication policy for an invasive plant pathogen. Phytopathology 91:30-34.

Gottwald, T. R., X. Sun, T. D. Riley, J. H. Graham, F. Ferrandino, and E. L. Taylor. 2001. Geo-Referenced, Spatiotemporal Analysis of the Urban Citrus Canker Epidemic in Florida. Phytopathology. 92:361-377.

Gottwald T. R and L. W. Timmer. 1994. The efficacy of windbreaks in reducing the spread of citrus canker caused by Xanthomonas campestris pv. citri. Trop. Agric. 72:194-201.

Graham, J. H. and T. R. Gottwald. 1997. Research perspectives on eradication of citrus bacterial diseases in Florida. Plant Dis. 75:1193-1200

Graham, J. H., T. R. Gottwald, J. Cubero, and D. Achor. 2004. Xanthomonas axonopodus pv. citri: Factors affecting successful eradication of citrus canker. Molecular Plant Pathology 5: 1-15.

Graham, J. H., T. R. Gottwald, T. D. Riley, and M. A. Bruce. 1992. Susceptibility of citrus fruit to bacterial spot and citrus canker. Phytopathology 82:452-457.

Leite Jr., R.P. and S.K. Mohan. 1990. Integrated management of citrus bacterial canker disease caused by Xanthomonas campestris pv. citri in the state of Paraná, Brazil. Crop Protection 9:3-7.

Reedy, B.C. 1984. Incidence of bacterial canker of citrus in relation to weather. Geobios New Reports 3:39-41.

Schubert, T.S., J. W. Miller, and D. W. Gabriel. 1996. Another outbreak of bacterial canker of citrus in Florida. Plant Dis. 80:1208.

Schubert, T. S., S. A. Rizivi, X. Sun, T. R. Gottwald, J. H. Graham, and W. N. Dixon. 2001. Meeting the challenge of eradicating citrus canker again in Florida. Plant Dis. 85: 340-356.

Stall, R. E. and E. L. Civerolo. 1991. Research relating to the recent outbreak of citrus canker in Florida. Annu. Rev. Phytopathol. 29:399-420.

Sun, X., R. E. Stall, J. Cubero, T. R. Gottwald, J. H. Graham, W. N. Dixon, T. S. Schubert, P. H. Chaloux, J. B. Jones, V. K. Stromberg, G. H. Lacy, B. D. Sutton. 2001. Detection and characterization of a new strain of citrus canker bacteria from key/Mexican lime and alemow in Florida. Plant Dis. 88:1179-1188.

Verniere, C. J., T. R. Gottwald, and O. Pruvost. 2002. Disease development and symptom expression of Xanthomonas campestris pv. citri in various citrus plant tissues. Phytopathology 93:832-843.