Schumann, G.L. 2000. Ergot. The Plant Health Instructor. DOI: 10.1094/PHI-I-2000-1016-01
Updated 2005.
Trans André G. C. Souza e Rodrigo M. Saraiva, 2013. The Plant Health Instructor. DOI: 10.1094/PHI-I-2013-0515-01
: Esporão (ou cravagem, pt) do Centeio
: Claviceps purpurea
: Centeio (principal hospedeiro), cevada, aveia, triticale, trigo e numerosas espécies de gramíneas cultivadas e silvestres
Autors
Gail L. Schumann
University of Massachusetts
Tradutores: André G. C. Souza e Rodrigo M. Saraiva - Universidade Federal de Viçosa, Brasil
Apesar do esporão do centeio causar perdas na produção, a maior importância da doença se deve primeiramente aos alcalóides tóxicos presente nos escleródios (esclerócios, pt). Os alcalóides podem causar problemas de saúde em humanos e animais. Antes de a doença ser conhecida, os escleródios (esclerócios, pt) eram moídos com os grãos de centeio e ingeridos quando a farinha era usada na alimentação. Na Idade Média, os alcalóides produzidos pelo fungo causavam uma assustadora doença denominada, "Fogo Sagrado" ou “Fogo de Santo Antônio”. Hoje em dia, o envenenamento por ingestão destas substâncias é uma preocupação apenas em animais pelo consumo de ração contaminada ou de gramíneas silvestres com o fungo (Figura 1 A e B).
Figura 1- A- Esporão do centeio (Courtesy R. A. Kilpatrick); B- Santo Antônio. A partir de uma xilogravura feita na Alemanha cerca de 1215 a.C. Cortesia Staatliche Graphische Sammlung München, em Munique, Alemanha. Redesenhada a partir da original.
Sintomas e Sinais
Claviceps purpurea infecta somente o ovário de cereais e gramíneas. Nenhuma outra parte da planta é infectada pelo fungo. Nos estágios iniciais do desenvolvimento da doença, observa-se a presença de um exsudado pegajoso e açucarado (Em inglês: “Honeydew”) composto por seiva da planta e conídios do fungo (Figura 2). O ovário infectado é substituído por um escleródio (esclerócio, pt) de coloração púrpura-preta, vulgarmente chamado de Ergot (Figura 3). Ergot é uma palavra francesa para esporão. Há muito tempo, os franceses notaram semelhanças entre os escleródios (esclerócios, pt) e os esporões presentes nos pés de galo. O tamanho dos escleródios (esclerócios, pt) é dependente da planta hospedeira, que pode variar de uma a cinco vezes do tamanho da semente do hospedeiro. Deste modo, os maiores esporões (1-5 cm, 0,5-2 polegadas) são encontrados em plantas de grande porte, tais como o centeio. A gama de hospedeiros de C. purpurea envolve gramíneas da subfamília Pooideae, de estação fria, como “bentgrass”, “bluegrass”, festuca e azevém.
Figura 2 |
Figura 3 |
Biologia do patógeno
Reprodução Sexuada
Os escleródios (esclerócios, pt) são estruturas de resistência do fungo C. purpurea (Figura 1). Após o escleródio (esclerócio, pt) ser exposto a um período de baixas temperaturas e, posteriormente, à umidade (humidade, pt), ocorre um estímulo para a formação de um ou mais minúsculos estromas (Figura 4). A reprodução sexual, que envolve a cariogamia para a formação de núcleos diplóides e, posteriormente, a meiose para retornar ao estado haplóide, estimula a produção de corpos de frutificação sexuais, os peritécios, de esporos sexuais, os ascósporos. Na cabeça esférica de cada estroma há a formação de numerosos peritécios (Figura 5). Estes corpos de frutificação em forma de frasco são preenchidos com ascos, cada um dos quais contendo oito ascósporos filiformes (longos e finos). Os ascósporos são geralmente lançados para atmosfera de maneira forçada.
Figura 1 |
Figura 4 |
Figura 5 |
Reprodução assexuada
Com o decorrer do processo de infecção, ocorre o desenvolvimento do micélio do fungo que coloniza o ovário da flor da planta hospedeira infectada. Posteriormente, há a produção de conidióforos e conídios na superfície do tecido colonizado. Conídios (esporos assexuados), que são haplóides, unicelulares e elípticos (Figura 6), são exsudados em gotas de substâncias açucaradas (Figura7). A dispersão dos conídios ocorre, principalmente, através das gotas de chuva e por meio de insetos.
Figura 6 |
Figura 7 |
Ciclo da doença
Ciclo da doença
Escleródios (esclerócios, pt) podem ser deixados no solo no fim de uma estação de cultivo ou semeados junto com as sementes da cultura a ser plantada. O escleródio é a estrutura de resistência de C. purpurea. Para a germinação dos escleródios (esclerócios, pt) há a necessidade de ocorrer um período de baixa temperatura de 4 a 8 semanas. Os escleródios (esclerócios, pt) germinam na primavera, pouco antes da floração da cultura. Os ascósporos são ejetados no ambiente e disseminados por correntes de ar e somente aqueles que caírem sob o estigma ou ovário do hospedeiro poderão causar infecção.
O estigma de uma flor de uma espécie gramínea é grande e plumoso (com aspecto de pena), portanto, essas características ajudam na coleta (captura, pt) de pólen disperso pelo vento. Esta mesma característica ajuda na coleta (captura, pt) dos ascósporos presentes no ar. Os ascósporos, que são o inóculo primário (inicial), germinam e infectam o ovário dentro de 24 horas. Em até cinco dias ocorrerá a formação de conídios na superfície do ovário infectado. Estes são exsudados numa substância açucarada e pegajosa (Figura 7). Os conídios são o inóculo secundário do ciclo da doença e são dispersos para outras flores por contato físico, gotas de chuva e insetos. O exsudado de substância açucarada atrai insetos para as flores polinizadas. Estes agentes contaminados pelos conídios do fungo podem visitar flores saudáveis, onde darão início a novas infecções. Os conídios oriundos de plantas infectadas podem ser o inoculo primário em campos de produção de sementes. Com o desenvolvimento dos sintomas da doença na planta, o ovário infectado desenvolve num escleródio (esclerócio, pt) duro e de coloração escura (Figura 1,3).
Figura 7 |
Figura 1 |
Figura 3 |
Epidemiologia
Claviceps purpurea é um fungo comum em regiões de clima temperado, pois nestas regiões ocorre o período frio necessário para a germinação dos escleródios (esclerócios, pt). Em climas mais quentes, como o sudeste dos Estados Unidos, os escleródios (esclerócios, pt) são colonizados por outros fungos e, nestas condições, não conseguem sobreviver bem.
Alta intensidade de chuva ou alta umidade (humidade, pt) do solo são condições ideais para a formação de estromas e produção de ascósporos. Nos grãos de cereais e de muitas gramíneas que são hospedeiros do fungo, a resistência à infecção se desenvolve após a fertilização. Assim, as condições que atrasam ou interferem na polinização, como o clima frio e úmido (húmido, pt), podem aumentar o período de susceptibilidade.
Os conídios são um importante meio de disseminação secundária. Qualquer transferência da substância açucarada de flores infectadas para outras saudáveis pode levar à ocorrência de novas infecções. A disseminação secundária pode ocorrer por quaisquer meios que transfiram os conídios para as flores saudáveis, tais como gotas de chuva, insetos, contato entre flores e equipamentos agrícolas.
Manejo da Doença (Meios de Luta, pt)
Práticas Culturais
Como os escleródios (esclerócios, pt) geralmente não sobrevivem por mais de um ano, a rotação de cultura com uma planta não hospedeira do patógeno é uma prática de manejo (meio de luta, pt) viável para culturas anuais. Enterrar os escleródios (esclerócios, pt) quando se realiza aração do solo é uma prática adequada, pois os ascósporos de estromas não serão liberados para a atmosfera. Nos últimos anos, devido à adoção do sistema de "plantio direto", produtores não fazem o uso de aração, uma vez que nesta prática novas culturas são semeadas diretamente na palha do cultivo anterior para reduzir a erosão do solo. Com isso, no sistema de "plantio direto", a rotação de culturas é uma prática importante para o manejo da (a luta contra a, pt) doença.
O ergot (esporão, pt) é uma das doenças mais importantes na produção de sementes de capim, pois muitas das espécies de gramíneas são perenes e, portanto, o "plantio direto" e a rotação de culturas não são opções de manejo (luta, pt) adequadas nessa situação. A queima de áreas de campo após a colheita foi uma prática de uso comum no noroeste dos Estados Unidos (EUA) para o manejo do ergot (a luta contra o esporão, pt) e outras doenças e pragas desde a década de 1940, mas as preocupações ambientais resultaram em restrições legislativas quanto o uso da queima.
Somente sementes livres de escleródios (esclerócios, pt) devem ser plantadas. Se sementes contendo escleródios (esclerócios, pt) forem usadas no plantio, estas devem ser plantadas a pelo menos 5 cm de profundidade para evitar o desenvolvimento do estroma. Gramíneas selvagens ou pastagens que crescerem na área de plantio devem ser erradicadas para evitar a ocorrência de florescimento (Figura 8).
Figura 8 |
Constrole Químico
Apesar de não ser economicamente viável, produtos químicos podem ser aplicados em sementes ou no solo para inibir a produção dos ascósporos em escleródios (esclerócios, pt). Recentemente, fungicidas inibidores de esterol têm sido aplicados nas flores para prevenir as infecções na produção de sementes de gramíneas, mas este tipo de tratamento geralmente não é economicamente viável para produção de cereais.
Resistência Genética
O interesse em resistência genética para o ergot (esporão, pt) aumentou após a década de 1970, com a criação da linhagem macho-estéril de trigo e cevada para a produção de sementes híbridas. Trigo e cevada são plantas em que a fecundação ocorre por autopolinização, enquanto que, em plantas de centeio, ocorre por polinização cruzada. Sistemas eficazes de linhagens macho-estéreis podem favorecer a produção de sementes híbridas, entretanto, estas plantas florescem mais e permanecem suscetíveis até serem fertilizadas. Fungicidas podem ser necessários para protegê-las da infecção.
Significado Histórico
Embora o ergot (esporão, pt) cause redução de produtividade, a importância da doença está primeiramente relacionada aos vários alcalóides tóxicos presentes nos escleródios (esclerócios, pt). Os alcalóides podem causar graves problemas de saúde em animais ou humanos. Na Idade Média, uma assustadora doença em humanos, conhecida como “Fogo Sagrado” ou “Fogo de Santo Antônio” foi comum, porém era de causa desconhecida. A história da doença não é clara porque os diagnósticos eram rudimentares e os sintomas poderiam ser atribuídos a várias doenças. Os sintomas também variavam dependendo de quais toxinas, chamadas de alcalóides, estavam presentes nos escleródios (esclerócios, pt) ingeridos e da concentração destas. Os sintomas comuns incluíam estranhas aberrações mentais, alucinações, sensações de queimadura ou de insetos caminhando sobre a pele. As mulheres frequentemente abortavam e a taxa de natalidade geralmente reduzia durante os surtos da doença. Algumas pessoas desenvolviam gangrena devido à constrição dos vasos sanguíneos nas extremidades, sendo que muitas vítimas perderam mãos e pés (Figura 9). Pacientes com ergotismo eram atendidos em um hospital dedicado a Santo Antônio até que seus sofrimentos fossem cessados (Figura 10).
Figura 9 |
Figura 10 |
As pessoas sob influência dos alcalóides presentes nos escleródios (esclerócios, pt) podem ter convulsões, tornarem-se maníacas, atordoadas ou incapazes de falar, ou apresentarem outras formas de paralisia ou tremores e sofrerem de alucinações e outras percepções distorcidas. Estes estranhos comportamentos estão ligados ao ergotismo durante a Revolução Francesa e feitiçarias na Europa e EUA, principalmente em Salem, MA. Pedro, o Grande, em sua busca por um porto de água quente em Constantinopla (Istambul), teve que parar na foz do rio Volga, em 1722, devido a um surto de ergotismo que envenenou seus soldados e cavalos.
Os escleródios (esclerócios, pt) são comumentemente associados ao centeio e já estão incluídos em figuras botânicas de espécies de plantas (Figura 11). Esta pode ser uma das razões que explica porque as pessoas demoraram para associar o “Fogo de Santo Antônio” à ingestão dos escleródios (esclerócios, pt). A descoberta da causa do ergotismo, em 1670, é atribuída ao físico francês Dr. Thuillier. Desde então, descobriu-se que o ergotismo pode ser reduzido pela separação dos escleródios (esclerócios, pt) dos grãos saudáveis antes da moagem.
Figura 11 |
Milhares de pessoas morreram de ergotismo e a taxa de mortalidade atingiu 40% em algumas epidemias documentadas nos anos de 1800. Mesmo depois de descoberta a causa do ergotismo, muitas pessoas pobres não tinham fontes alternativas de alimento nos anos em que a epidemia era severa. Muitas vidas foram salvas provavelmente pela doação de batatas originárias da América do Sul. Com a ascensão da batata como alimento básico para os camponeses, a produção de centeio, e consequentemente o ergotismo, declinou em várias áreas.
O fascínio com C. purpurea resultou em sua aparição em várias obras de ficção. Em 1994, Robin Cook baseou seu romance, “Acceptable Risk”, em um isolado (isolamento, pt) fúngico ligado ao ergot (esporão, pt) em Salem, Massachusetts. Um personagem de um episódio de uma série da televisão, “Arquivo X”, apresentou comportamentos estranhos após ser tatuado com um extrato de centeio.
Importância Atual
O ergot (esporão, pt) reduz a produtividade porque as sementes ou amêndoas (grãos, pt) são substituídas por escleródios (esclerócios, pt). A doença é de grande importância devido aos alcalóides tóxicos produzidos pelo fungo. Métodos de limpeza modernos removem os escleródios (esclerócios, pt) dos grãos antes de serem moídos ou usados para a alimentação animal, entretanto, o processo é dispendioso e pode deixar resíduos tóxicos. O limite legal de escleródios (esclerócios, pt) é de 0,3% por peso de centeio ou trigo e 0,1% para a cevada, aveia ou triticale. Os grãos são classificado como "grãos com escleródios", de baixo valor, se ultrapassarem esse nível. As toxinas dos escleródios (esclerócios, pt) não são destruídas pelo cozimento.
Modernas práticas de manejo (medidas de luta, pt) reduzem as infecções do patógeno na maioria das culturas de cereais. Ocasionalmente, animais liberados em campos para pastagem são envenenados por escleródios (esclerócios, pt) em gramíneas silvestres, principalmente após prolongado clima frio e úmido (húmido, pt) na primavera. O ergot (esporão, pt) também pode ser um problema para produtores de gado que usam o feno para alimentação durante o inverno. Quanto à alimentação para o gado, níveis de escleródios (esclerócios, pt) superiores a 3% por peso podem levar a perdas das pontas das orelhas ou de outras extremidades durante o clima muito frio. O ergot (esporão, pt) continua sendo um problema significativo na produção de sementes de gramíneas, reduzindo a produção, criando problemas de colheita por causa dos resíduos das substâncias açucaradas e causando restrições ao envio de sementes contaminadas para outros países.
Parteiras e médicos usaram extratos dos escleródios (esclerócios, pt) para acelerar o parto ou para induzir abortos durante séculos. Os escleródios (esclerócios, pt) são, agora, deliberadamente cultivados no campo e em laboratórios para fins medicinais. Químicos estudaram intensivamente mais de 40 alcalóides produzidos pelos fungos, incluindo a dietilamida do ácido lisérgico (o alucinógeno LSD), sintetizado em 1938. Vários compostos têm sido isolados e modificados para usos medicinais, tais como para o tratamento de dores de cabeça e enxaqueca, hemorragia pós-parto e várias desordens psicológicas.
Fungos adicionais relacionados
Ergot (Esporão, pt) do Sorgo. Várias espécies de Claviceps causam a doença ergot (esporão, pt) em sorgo (Figura 12). Em 1995, a Claviceps africana foi descoberta no Brasil, no primeiro relato fora da África e Ásia. Ela rapidamente se espalhou mundialmente na maioria das áreas de cultivo de sorgo, incluindo os EUA. Foi relatada nos planaltos do Texas, onde são produzidos 90% das sementes híbridas de sorgo dos EUA ou 35% do mundo. Seu ciclo de vida é semelhante ao de C. purpurea com a adição de um segundo ciclo, estádio em que ocorre o transporte aéreo de conídios na superfície das gotículas das sustâncias açucaradas, em adição a conídios pegajosos, o que contribui para a sua rápida disseminação. A toxicidade a animais pareceu ser mínima em estudos anteriores, mas a ameaça súbita da doença no mundo levou a novos estudos para determinar se o fungo é uma ameaça à saúde dos animais em novas áreas de ocorrência da doença (Veja informações adicionais em: http://www.apsnet.org/publications/apsnetfeatures/Pages/Ergot.aspx.)
Figura 12 |
Endofíticos em gramíneas: Gramíneas para pastagem com maior competitividade e tolerância à seca e a insetos causaram doença em animais. Uma pesquisa revelou a presença de fungos simbiontes, os quais foram denominados endófitos (Figura 13). Estes fungos eram da mesma família dos fungos causadores de ergot (esporão, pt) (Clavicipitaceae).
Figura 13 |
Figura 14 |
Os fungos endofíticos produzem alcalóides similares aos produzidos pelos fungos causadores do ergot (esporão, pt), resultando em doenças em animais. Os sintomas são semelhantes aos do ergotismo. Já que os fungos são normalmente transmitidos unicamente por sementes, cuidados especiais devem ser tomados com estes endofíticos que não estão presentes nas sementes usadas para plantio de forrageiras. Por outro lado, os endofíticos são benéficos a algumas espécies de grama, pois eles conferem tolerância a doenças, à seca e são usados como agente de controle biológico de insetos-pragas que se alimentam das folhas (Figura 14).
Figura 15 |
Uma espécie de endofítico de grama, Epichloë typhina, às vezes produz um estágio sexual externo que interrompe o desenvolvimento de sementes em grama, causando uma doença chamada estragulamento (Em inglês: "choke") (Figura 15). A doença do estrangulamento algumas vezes limita a produção de sementes de grama (relvas, pt) melhoradas com endofíticos.
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Referências Selecionadas
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